Ola Manzanillo Marea Roja

Blog de Francisco Rodriguez sobre fitoplancton y otros temas científicos

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RESUMEN

Los episodios nocivos de origen fitoplanctónico son una amenaza cada vez más importante para los cultivos de diversos organismos y para el cultivo y la explotación explotación los moluscos, principalmente de los bivalvos. Sus efectos son muy variados y pueden actuar de diversas formas, algunas de ellas directa y otras indirectas. Pueden alterar las características del medio, producir daños físicos por contacto con los organismos cultivados, afectarlos por medio de la producción de toxinas, predar sobre ellos o hacerlos inservibles o inadecuados para el consumo humano. Los conocimientos actuales sobre dichos efectos, sobre el desarrollo de las poblaciones, sobre los métodos de detección de los organismos y de las toxinas implicadas y sobre las posibilidades de predicción de sus desarrollos y mitigación de sus consecuencias, son revisados en este documento.

INTRODUCCIÓN GENERAL

El aumento de la población humana y el estado general de sobreexplotación de los recursos pesqueros, hace que la acuicultura se desarrolle cada vez más y cobre mayor importancia. Por otra parte, las zonas costeras, en las que la explotación de los recursos es más intensa, están siendo cada vez más controladas, estableciéndose pautas de explotación que hacen a esta actividad, especialmente en el caso de los bivalvos, más semejante a la acuicultura extensiva que a las pesquerías tradicionales. Tanto en el primer caso como en el segundo, los bivalvos y, entre ellos los pectínidos, representan un porcentaje alto de la biomasa explotada o cultivada.

Los bivalvos, presentan una fuerte dependencia para su alimentación de la materia orgánica en suspensión en el agua. Dado que el principal constituyente de ésta es el fitoplancton, las interrelaciones con él son muy intensas. En la mayor parte de los casos, estas interacciones son positivas para los bivalvos, ya que el fitoplancton sirve de alimento, sin embargo, en otras no lo son ya que, en algunos casos, la ingestión del fitoplancton, o incluso el contacto el contacto con él, puede producir diversos efectos nocivos. El desarrollo del fitoplancton en el mar es de carácter estacional, tanto en sus aspectos cuantitativos como cualitativos. Ambos aspectos están sujetos a ciclos anuales de producción y de composición específica. El número de especies que integran el fitoplancton de un rea determinada es, en general, alto y la composición específica de sus poblaciones varía continuamente. De entre todas las especies que, a lo largo de un ciclo anual, forman parte en algún momento de la comunidad fitoplanctónica, sólo unas pocas son tóxicas para el hombre o producen efectos nocivos para los bivalvos, pero cuando alguna de estas especies se desarrolla hasta llegar a concentraciones suficientes, sus efectos se hacen notar, resintiéndose las explotaciones pesqueras o de acuicultura. En ocasiones la repercusión es muy alta,, como por ejemplo cuando se producen mortandades masiva de los organismos cultivados, faltas de reclutamiento en poblaciones naturales, intoxicaciones graves de consumidores o períodos de prohibición de la explotación por causa de la presencia de toxinas. En otros casos, sin embargo, puede suponer únicamente ligeros trastornos del crecimiento de los organismos cultivados. En vista de que las repercusiones pueden ser muy serias y teniendo en cuenta que existe un aparente incremento de los episodios nocivos a nivel global (Hallegraeff 1993), quizás en parte debido a las propias actividades de la acuicultura, estos procesos deben tenerse muy en cuenta a la hora de planificar y desarrollar la explotación y el cultivo de los de los moluscos bivalvos y otros organismos, en un rea geográfica determinada.

TIPOS DE EPISODIOS NOCIVOS

Es posible clasificar los episodios nocivos por diversos criterios, que reflejan aspectos diferentes de su dinámica o de sus efectos. La forma más usual de clasificarlos está condicionada por el desarrollo histórico del conocimiento de sus impactos, especialmente de su impacto sobre el hombre. De esta forma, se consideran habitualmente episodios que producen envenenamientos de tipo paralítico (PSP), diarreico (DSP), neurotóxico (NSP), amnésico (ASP) y ciguatóxico (originado por dinoflagelados aunque no planctónicos) y también aquellos que producen grandes mortandades de peces (ictiotóxicos).

Resulta también habitual clasificar este tipo de episodios por los organismos responsables, siendo frecuentes los producidos por dinoflagelados, diatomeas, primnesiofíceas, crisofíceas, prasinofíceas o cianofíceas.

Otra clasificación, también tradicionalmente usada, se basa en la visibilidad de los episodios. Cuando las proliferaciones fitoplanctónicas cambian el color del agua y, por tanto, son claramente visibles, reciben nombres variados que aluden a este aspecto, como por ejemplo, mareas rojas, purgas de mar, aguajes o turbios, mientras que no se les da una denominación específica en caso contrario.

A partir de aquí clasificaremos los episodios nocivos de dos formas:

    por el objetivo y la intensidad de sus efectos, considerando dos grandes grupos por su objetivo

    aquellos que tienen efecto sobre el hombre

    aquellos que tienen efecto sobre los bivalvos,

Y cada uno de ellos dividido a su vez en otros dos grupos por su intensidad:

        con efectos tóxicos

        con efectos nocivos

    por la forma en la que actúan sobre los recursos o sobre su explotación, que será detallada en el apartado de efectos sobre los bivalvos y su explotación.

EPISODIOS NOCIVOS PARA EL HOMBRE.

En ocasiones el fitoplancton contiene especies que producen toxinas que son capaces de provocar graves trastornos en el hombre. Los bivalvos en gran número de ocasiones acumulan estas toxinas sirviendo, por una parte, como vectores hacia el hombre y potenciando, por otra, el efecto de las toxinas al actuar como acumuladores de éstas. Las intoxicaciones humanas derivadas del consumo de bivalvos tóxicos, o el desarrollo de mareas rojas probablemente causantes de éstas, son conocidas desde hace muchos años (p. ej. Cabeza de Vaca en el siglo XVI, Ferrando 1984, en Margalef 1998, o Vancouver en el XVIII en Hallegraeff 1995b), pero únicamente en este siglo, y especialmente a partir de la década de los 60 cobraron verdadera importancia.

Existen diversos tipos de intoxicaciones derivadas de fitoplancton las más importantes de las cuales son las de tipo paralítico, diarreico, amnésico y neurotóxico. Se considera también habitualmente incluido entre estos tipos de intoxicaciones a la ciguatera aunque en realidad está originada por dinoflagelados bentónicos.

La intoxicación de tipo paralítico (PSP) es un tipo de intoxicación producida por un grupo de compuestos similares a la saxitoxina (Fig. 1), que fue la primera de las toxinas de este grupo descritas (Schantz and Magnusson 1964, Shimizu 1989). Estos compuestos tienen una acción bloqueante del canal del sodio y, por tanto, de la actividad neuronal, lo cual produce diversos efectos en el hombre y, en general, en los mamíferos. En el hombre, actúa principalmente sobre el sistema nervioso periférico, produciendo diversos síntomas que dependen de la gravedad de la intoxicación. En casos leves, aproximadamente a los 30 minutos, comienza a sentirse cosquilleo o insensibilidad en los labios que posteriormente se extiende al resto de la cara y al cuello, pinchazos en los dedos de las manos y los pies, dolor de cabeza, vértigo, pérdida de control motor, nauseas, vómitos, diarrea y, en ocasiones, sensación de ingravidez. En casos graves se produce la parálisis muscular, gran dificultad para respirar, pudiendo llegar a la muerte por parálisis respiratoria después de transcurridas entre 2 y 24 horas desde la ingestión. La dosis letal está entre 1 y 4 mg de equivalentes de Saxitoxina (Levin 1992), cantidad que en ocasiones puede estar contenida en uno o pocos bivalvos, por lo que el consumo, incluso de cantidades pequeñas, puede producir la muerte.

De las toxinas de origen fitoplanctónico este grupo es, con toda seguridad, el que más muertes ha producido (Shumway 1989, Ochoa et al. 1997, Ochoa et al. 1998, Van Dolah 2000).

Se ha detectado producción de este tipo de compuestos fundamentalmente en dinoflagelados, siendo los más importantes los del género Alexandrium, Gymnodinium catenatum y Pyrodinium bahamense var. compressa. Algunas cianofíceas como Afanizomenon flos-aquae y Anabaena circinalis las producen también (Mahmood and Carmichael 1986, Carmichael and Falconer 1993), al igual que algunas bacterias como Pseudomonas/alteromonas (ver revisión en Doucette et al. 1998). La detección de este tipo de toxinas en bacterias intracelulares ha hecho ver que la producción de este tipo de compuestos podría no ser realizada por los dinoflagelados, sino que éstos podrían servir únicamente como acumuladores de la producción de las bacterias, o bien, necesitar las bacterias para que se desencadene la producción de toxinas (Doucette et al. 1998).

Este tipo de intoxicaciones está ampliamente distribuido por mares templados y tropicales (Shumway 1989, Hallegraeff 1993, Van Dolah 2000)

El segundo tipo de toxicidad más peligrosa para el hombre es la de tipo amnésico (ASP). La principal toxina responsable es el cido domoico (Fig. 1), un aminoácido análogo del neurotransmisor glutamato y potente antagonista de su receptor. Su acción produce un aumento sustancial de Ca++ intracelular que lleva a la muerte celular en las reas del cerebro donde los receptores del glutamato son especialmente importantes, como son determinadas reas del hipocampo responsables del aprendizaje y de la memoria (Peng et al. 1994). En casos leves los síntomas comienzan a notarse entre 3 y 5 horas después de la ingestión y consisten principalmente en nauseas, vómitos, cólicos intestinales y diarrea. En casos graves se produce una insensibilización al dolor, vértigo, desorientación, alucinaciones, confusión y pérdida de la memoria reciente. Este tipo de toxicidad se descubrió después de haberse producido varias muertes y gran número de afectados en Canadá en 1987 (Bates et al. 1988, Bates et al. 1989, Perl et al. 1990, Martin et al. 1990). En ese episodio, la toxicidad para el hombre se produjo con ingestiones de 1-5 mg/Kg, encontrándose que las personas de edad avanzada y aquellas con problemas renales se vieron más afectadas (Van Dolah 2000).

Hasta la fecha se conocen como productores de estas sustancias a varias especies de diatomeas del género Pseudonitzschia, como P. multiseries, P. australis, y P. pseudodelicatissima.

La toxicidad de tipo diarreico (DSP) es, en principio, la de menor importancia para la salud de entre los tres grupos de toxinas comentados hasta el momento. La toxicidad aguda, es menor que en los otros dos casos ya que no se conoce que hayan producido la muerte en ninguna ocasión. La toxicidad crónica, sin embargo, podría ser superior a las otras dado que se ha descrito que promueven in vitro el desarrollo de tumores, aunque en realidad se conoce muy poco de la toxicidad crónica de cualquiera de ellas. Químicamente, los responsables son un grupo de compuestos estructuralmente relacionados con el cido okadaico, que fue el primer compuesto en ser asociado con este tipo de toxicidad.

El efecto fundamental de estas toxinas se basa en la inhibición de las protein- fosfatasas, fundamentalmente de la PPA2 y la PP1, lo cual produce en el hombre una serie de trastornos intestinales, probablemente derivados de la hiperfosforilación de las proteínas (incluyendo los canales iónicos) del epitelio intestinal (Cohen et al. 1990). Los síntomas de este tipo de intoxicación aparecen habitualmente a las tres horas de la ingestión y, prácticamente nunca, después de las doce horas. Consisten en trastornos gastrointestinales, típicamente nauseas, vómitos, diarrea y dolor abdominal, que suelen desaparecer en 2-3 días. La exposición prolongada o continuada a este tipo de toxinas, podría, sin embargo, potenciar la aparición de tumores en el tracto digestivo (Hallegraeff 1995a, Van Dolah 2000), ya que esta acción se ha demostrado in vitro (Fujiki et al. 1987, Suganuma et al. 1988)

Los organismos conocidos hasta la fecha y que producen este tipo de compuestos son dinoflagelados y pertenecen a los géneros Dinophysis y Prorocentrum. En el caso del primero, diversas especies producen estas sustancias (D. fortii, D. acuminata, D. acuta, D. norwegica, D. sacculus entre otras), mientras que, en el segundo, únicamente se ha constatado la producción en un organismo bentónico, Prorocentrum lima. La distribución de estos organismos y, por tanto, de este tipo de toxicidad es amplia, aunque parece más restringida de la de PSP (Shumway 1989).

Las intoxicaciones de tipo neurotóxico, NSP, al igual que las de DSP, no se conoce que produzcan la muerte. Las principales responsables son un grupo de toxinas, las brevetoxinas (Fig. 1), que se ligan al canal del sodio produciendo su apertura en condiciones en las que habitualmente está cerrado y, además, inhibe la inactivación del canal, lo cual lleva a la activación persistente o a largos períodos de apertura. Su acción es diferente dependiendo de la vía por medio de la cual afecte al hombre. Por consumo de bivalvos, a las 3-6 horas de haber ingerido los alimentos tóxicos se presentan escalofríos, dolor de cabeza, debilidad, dolor en músculos y articulaciones, diarrea, nauseas, vómitos e insensibilidad o cosquilleo en la zona perioral. En casos graves, parestesia (sensación de hormigueo o pinchazos en las extremidades), percepción alterada del calor y el frío, dificultad para respirar, visión doble, dificultad para hablar y para tragar, contracciones musculares y pérdida del conocimiento (Hallegraeff 1995a, Steidinger et al. 1998a, Van Dolah 2000). La otra vía por la que este tipo de toxinas pueden entrar en contacto con el hombre es la respiratoria. Cuando la concentración de toxinas en el agua es muy elevada, la acción del oleaje puede formar aerosoles con concentraciones altas en toxina. La inhalación de estos aerosoles produce irritación en la boca, la garganta y en las vías respiratorias superiores.

El principal organismo responsable de la producción de estas toxinas es el dinoflagelado Gymnodinium breve, que produce frecuentes mareas rojas en la costa de Florida, aunque esta especie u organismos muy similares (la taxonomía de dinoflagelados desnudos es muy complicada) se han detectado en diversos lugares del mundo.

EFECTOS DE LOS EPISODIOS DE FITOPLANCTON NOCIVO EN LOS BIVALVOS Y EN SU EXPLOTACIÓN.

Los bivalvos son organismos filtradores y como tales, su relación con el seston es muy intensa. El fitoplancton, como uno de los componentes principales del seston, juega por tanto un papel preponderante en la forma en que éste afecta a los bivalvos. Los efectos positivos del fitoplancton, como alimento, están bien asumidos entre los cultivadores de bivalvos en general, y de pectínidos en particular, al igual que lo están los efectos negativos de materiales contaminantes en suspensión tanto orgánicos como inorgánicos. Los efectos negativos del fitoplancton, son sin embargo, mucho menos conocidos. A pesar de que gran cantidad de organismos fitoplanctónicos producen sustancias alelopáticas, que alteran sustancialmente la capacidad de crecimiento de otras especies, no se ha prestado mucha atención a la forma en la que puede interactuar con los organismos que lo consumen. Si a la producción de sustancias biológicamente activas, añadimos que los desarrollos fitoplanctónicos son probablemente los procesos que más alteran las características del agua de mar en zonas costeras (pH, oxígeno, viscosidad, etc...) resulta evidente que puede tener una gran repercusión tanto para los cultivos como para el manejo y conservación de las poblaciones naturales de pectínidos y, en general, de bivalvos.

Existen por tanto diversas posibilidades para que el fitoplancton afecte a los bivalvos, las principales de las cuales son:

    la modificación del medio,

    la interacción física directa,

    la interacción química por medio de la producción de sustancias que alteran las funciones de los organismos filtradores,

    la interacción biológica (fundamentalmente la predación).

A estas cuatro, que afectan a los organismos cultivados, en el caso de los bivalvos comerciales, hay que añadir otras dos que afectan al consumidor:

    la acumulación de sustancias nocivas o desagradables para el consumidor, y

    la producción de modificaciones del aspecto ptimo comercial (forma, ndice de condición, etc…).

De todas estas posibilidades las más conocidas en la actualidad son, sin ninguna duda, la modificación del medio y la acumulación de sustancias nocivas. La primera incluye, fundamentalmente las grandes proliferaciones de diatomeas y especialmente de dinoflagelados conocidas habitualmente como, purgas de mar, aguajes o mareas rojas, y la segunda incluye los conocidos como episodios tóxicos de origen fitoplanctónico, en los cuales diversas toxinas, que tienen potentes efectos sobre el hombre, se acumulan en los bivalvos que, por causa de ello, se vuelven inadecuados para su consumo. El hecho de que los organismos responsables de estos episodios produzcan biotoxinas los hace claros candidatos a afectar a los bivalvos por medio de éstas y, por tanto, han sido los más estudiados hasta la fecha

Efectos del fitoplancton por alteración del medio.

La alteración del medio por parte del fitoplancton es proporcional a la biomasa de éste. Este tipo de efectos está por tanto asociado a grandes proliferaciones, en general de diatomeas o de dinoflagelados. Durante el día, en las primeras fases de estos episodios, la actividad fotosintética es muy intensa y por tanto, el agua se hipersatura de oxígeno y produce elevaciones de pH. Durante las noches puede producirse la tendencia contraria y reducirse sustancialmente la concentración de oxígeno en el agua. No existe información sobre el efecto de la hipersaturación sobre pectínidos ni sobre moluscos bivalvos, sin embargo, se han constatado efectos adversos que llegan incluso a la disminución de la supervivencia, en peces, debidos a la hipersaturación producida por el desarrollo de Chattonella (Hishida et al. 1999) y del ciliado fotosintético Mesodinium rubrum (Martin et al. 2000). En la fase de decaimiento, cuando la mortandad de las células de la proliferación es alta, la degradación bacteriana frecuentemente produce un descenso sustancial del oxígeno en el agua, acompañada en casos extremos, de producción de cido sulfídrico y/o grandes cantidades de amonio, que en muchos casos producen efectos adversos o incluso mortandades de organismos marinos. Estos procesos son frecuentes en reas de alta productividad, y representan un peligro especial en las zonas en las que los períodos de alta productividad fitoplanctónica se alternan con otros de acumulación de la biomasa contra la costa por causa del hundimiento de las masas de agua, o bien, en zonas de circulación o intercambio de agua restringido. En el Ecuador, por ejemplo, una marea roja de Prorocentrum maximum produjo mortandades de langostinos (Jimenez 1996) por anoxia y producción de sulfídrico, al igual que en el Perú (IOC of UNESCO 1994) donde las mortandades de organismos marinos por esta razón son frecuentes. En África del Sur, la aparición de este tipo de procesos es recurrente y está bastante bien documentada (Horstman 1981), habiéndose detectado grandes mortandades de peces, moluscos, crustáceos y otros organismos, por proliferaciones del ciliado fotosintético Mesodinium rubrum y por otros organismos.

De forma más indirecta los grandes desarrollos de fitoplancton pueden afectar a los moluscos con elevados requerimientos de oxígeno en zonas de afloramiento, ya que la materia orgánica originada en estas proliferaciones, o buena parte de ella, al degradarse, consume oxígeno del agua de fondo, que vuelve a entrar en el rea por las capas profundas, manteniendo por tanto al bentos de la zona, con escasa disponibilidad de este elemento.

Por último, durante cualquier fase de las proliferaciones pueden liberarse sustancias, como por ejemplo mucopolisacáridos, que alteran las características reológicas del agua. Diversas especies de dinoflagelados desnudos producen sustancias que aumentan la viscosidad del agua. Cuando la concentración de estos organismos es alta, los efectos en el agua son especialmente llamativos. Los cultivos de Gymnodinium impudicum, presentan un aspecto gelatinoso incluso cuando las células están en concentraciones moderadas. Lo mismo sucede con los de Gymnodinium catenatum, aunque en menor grado. Durante un episodio de Lepidodinium viride en el NO de España, en la fase final de la proliferación, se produjeron sustancias que alteran la viscosidad en tal concentración que las burbujas de oxígeno producidas por la actividad fotosintética quedaban atrapadas en una capa de unos cuarenta centímetros de espesor (obs. pers.). Dentro de esta capa, además, las células aparecían como fijadas unas a otras por medio de elementos de unión invisibles al microscopio ptico. Gyrodinium aureolum (Gymnodinium mikimotoi) y el flagelado Heterosigma akashiwo, son también productores de mucílagos que probablemente contribuyen a su gran capacidad para producir mortandades de organismos marinos, especialmente de peces (Jenkinson and Arzul 1998). No existen estudios del efecto de este aumento de viscosidad sobre pectínidos en particular, ni sobre bivalvos, aunque por la estructura de los sistemas de bombeo de agua de que disponen, resulta evidente que deben afectar, al menos, al coste energético de éste y por tanto, de la alimentación y ventilación (Jørgensen et al. 1986, Jørgensen et al. 1988, Jørgensen 1996, Bayne 1998).

Efectos del fitoplancton por medio de interacciones físicas directas

Algunas especies de fitoplancton presentan características estructurales que pueden afectar negativamente a diversos organismos marinos. Los principales responsables de este tipo de daños son las diatomeas. Estas microalgas se caracterizan entre otras cosas, por poseer un frústulo o caparazón silícico que no sólo es muy resistente, sino que en muchas ocasiones está provisto de prolongaciones, espinas o espículas que pueden clavarse o desgarrar los tejidos blandos con los que entran en contacto. El frústulo de Chaetoceros convolutus y C. concavicornis presenta unas quetas o prolongaciones que están recubiertas de finas espículas que han producido daños en las branquias de diversos peces (Horner et al. 1990). Este mismo efecto lo producen los flagelados del género Dictyocha (Erard-Le Denn and Ryckert 1990, Prego et al. 1998)) que presentan un esqueleto silícico muy fuerte con diversas espinas. Todas ellas han producido mortandades de diversos peces. En otros casos, como el de Leptocylindrus minimus, la rigidez estructural de su frústulo hace posible la obturación de las branquias de los peces (Clement et al. 2000). Las secuelas de la acción de este tipo de organismos sobre los pectínidos y en general sobre los moluscos no están claras, aunque a priori no parecen excesivamente importantes, al menos en comparación con otros efectos del fitoplancton nocivo.

La menor rigidez de las estructuras celulares de los dinoflagelados hace más difícil la producción de lesiones mecánicas que en el caso de las diatomeas. De hecho, el único efecto documentado hasta el momento se debe a un dinoflagelado desnudo, Cochlodinium heterolobatum, del que Ho and Zubkoff (1979), sugieren que ha producido deformaciones y mortandades de larvas de Crassostrea virginica por efecto de los choques de las células de este organismo con larvas de aproximadamente su mismo tamaño.

Interacción química. Producción de sustancias que alteran las funciones de otros organismos.

Como se comentó anteriormente, la producción de sustancias biológicamente activas es frecuente en el fitoplancton. Los efectos sobre los moluscos son variados y frecuentemente difíciles de discernir de los derivados de otras características de las células del fitoplancton y que pueden desencadenar una respuesta de los bivalvos, como pueden ser, por ejemplo, el tamaño, la textura o la movilidad. Este tipo de efectos ha sido muy poco estudiado en pectínidos, estando la información existente, prácticamente restringida a Argopecten irradians y Placopecten magellanicus, con citas puntuales de otras especies (Tabla I).

Algunos organismos que producen toxinas de tipo PSP afectan a diversos moluscos. Dado que estas toxinas tienen como característica fundamental su capacidad para bloquear el canal del sodio y a que, por tanto, afectan al potencial de acción de los nervios de distintos organismos, resulta evidente que los organismos con nervios más sensibles deber sufrir en mayor grado el impacto de este tipo de compuestos. De las dos especies de pectínidos probadas hasta la fecha, Placopecten magellanicus y Argopecten irradians, únicamente la segunda presenta un sistema nervioso moderadamente sensible a la saxitoxina, siendo P. magellanicus, prácticamente insensible (Twarog and Yamaguchi 1975). La exposición a Alexandrium tamarense tóxico, produce en Placopecten magellanicus una respuesta muy variable con los individuos, pero en general desencadena una intensa respuesta natatoria y cierre total o parcial de las valvas, con rápidas aperturas y cierres, y un aumento sustancial en la producción de mucus (Shumway and Cucci 1987). Esta respuesta sugiere una reacción de rechazo y de expulsión de las células de Alexandrium por mecanismos similares a los descritos por Bricelj et al. (1998) utilizando videoendoscopia . Se ha constatado una respuesta inconsistente sobre la tasa de aclaramiento en esta especie ya que mientras que Lesser and Shumway (1993) encontraron que se produce un aumento de ésta en juveniles, Mardsen and Shumway (1993) registraron una disminución. En juveniles de Argopecten irradians se observó también una respuesta irregular: mientras que a 5ºC disminuyó la tasa de aclaramiento, a 10º aumentó (Lesser and Shumway 1993). En ningún caso se han detectado mortandades de adultos de cualquiera de estas dos especies por exposición a especies productoras de PSP. Aparentemente, Pecten maximus tampoco se ve afectado sustancialmente por estas especies ya que Lassus et al. (1992) no detectaron ningún efecto adverso de Alexandrium tamarense sobre esta especie después de 15 días de alimentación. Sin embargo, en Galicia se produjo una elevada mortalidad en cultivos, coincidiendo con una proliferación de Gymnodinium catenatum (productor de PSP), y aunque no puede descartarse que las causas sean otras, como el brusco aumento de temperatura que se produjo simultáneamente (Román y Maneiro, com. pers.), el hecho de que exactamente la misma situación se registrase en Venezuela con Lyropecten (Nodipecten) nodosus, donde se produjo una mortandad de un cultivo de estos organismos en la capa de agua superficial, durante una proliferación de Gymnodinum catenatum coincidente también con un ascenso de temperatura (Lodeiros et al. 1998), hace pensar en la posibilidad de que realmente las toxinas de tipo PSP (o al menos algunas de ellas), puedan producir mortandades en estas especies. Recientemente, Fu et al. (2000) encontraron mortandad de larvas e imposibilidad de obtención de larvas a partir de los huevos por efecto de Alexandrium tamarense en Chlamys farreri, aunque los autores atribuyen estos efectos a causas diferentes de las toxinas PSP que contiene el dinoflagelado.

Otro posible efecto de las toxinas de tipo PSP es la inducción de neoplasias diseminadas o de germinomas en moluscos bivalvos (Landsberg 1996), aunque en el único pectínido estudiado, Placopecten magellanicus, no parece que esto suceda.

El resto de los bivalvos responden a los dinoflagelados productores de toxinas de tipo PSP de forma muy diversa, yendo desde grandes mortandades hasta estimulación de la tasa de aclaramiento. En los casos más graves se producen mortandades o aumentos sustanciales de la tasa de mortalidad. Tal es el caso, por ejemplo de las grandes mortandades de Choromytilus meridionalis y Donax serra, producidas por el efecto de floraciones de Alexandrium catenella en Sudáfrica, de las cuales, las poblaciones del segundo de los bivalvos, no mostraban indicios de recuperación seis años después de ocurridas (De Villiers 1975, Horstman 1981). La exposición experimental a Alexandrium tamarense tóxico produce mortandades en Crassostrea virginica, Ostrea edulis (Lesser and Shumway 1993), Mytilus edulis (Shumway and Cucci 1987). Alexandrium taylori produce mortandades en larvas de Crassostrea gigas (Matsuyama et al. 2000) y A. minutum en juveniles y adultos de Mytilus edulis y M. galloprovincialis (Obs. Pers). Aparte de este efecto dramático, también se producen otros menos graves, siendo frecuente la aparición de reacciones de defensa o rechazo como, el cierre de las valvas, la expulsión de las células por medio de rápidas aperturas y cierres de las mismas, la reducción de las tasas de filtración y de aclaramiento y otras probablemente derivadas de estas como la disminución de la tasa de biodeposición, consumo de oxígeno, producción de biso y alteraciones de la actividad cardíaca (Gainey and Shumway 1988).

Los efectos de los productores de toxinas PSP sobre los bivalvos no son siempre los mismos dependiendo, por una parte, de las condiciones ambientales y, por otra, de la historia (en relación a episodios de toxicidad de este tipo) de las poblaciones de moluscos. Existen muy pocos estudios sobre este tema, estando la única información existente, restringida a la composición del seston y a la temperatura. La composición del seston tiene una gran importancia. En general, las dietas monoespecíficas de especies tóxicas producen efectos más adversos que cuando se complementan con otras especies u otros materiales en suspensión (Bricelj et al 1991). Lesser and Shumway (1993) detectaron que en los casos en los que se producían efectos adversos sobre la tasa de aclaramiento por efecto de Alexandrium tamarense estos efectos resultaban más adversos a temperaturas bajas, pudiendo incluso producirse un aumento de dicha tasa a temperaturas altas.

La historia de una población en relación a los episodios de PSP también puede resultar fundamental para regular el impacto de este grupo de organismos tóxicos. En Mytilus edulis, las poblaciones obtenidas de la costa de Maine, donde los episodios de PSP son frecuentes, resultaron prácticamente insensibles a la exposición a Alexandrium tamarense, mientras que los obtenidos de Rhode Island, un rea libre de este tipo de toxicidad, sufrían elevadas tasas de mortalidad, reducción de tasas de aclaramiento y otros efectos adversos (Shumway and Cucci 1987). Resultados similares fueron obtenidos también con otros bivalvos (Bricelj et al. 2000).

La gran heterogeneidad de respuestas de los bivalvos a este grupo de organismos y la falta de información acerca sus efectos sobre la inmensa mayoría de los pectínidos cultivables o explotables hace que los productores de toxinas PSP supongan en la actualidad un riesgo importante tanto para la explotación de las poblaciones naturales como para el cultivo de los pectínidos en Iberoamérica.

Los efectos de los organismos productores de los otros dos grupos de toxinas de más incidencia sobre el hombre, las de tipo diarreico, DSP y las de tipo amnésico, ASP, han sido mucho menos estudiadas y no se han constatado efectos relevantes durante los episodios de dichos organismos. No existen datos que indiquen que el cido okadaico o compuestos relacionados (toxinas de tipo DSP) tengan algún efecto sobre los moluscos bivalvos a pesar de que estas sustancias son potentes inhibidores de las fosfatasas. Protoceratium reticulatum (Gonyaulax grindleyi) ha sido considerado en África del Sur responsable de mortandades de Donax serra y Choromytilus meridionalis (Grindley and Nel 1970). Si bien esta especie se cita en Sudáfrica como productora de PSP (Horstman 1981), ha sido recientemente asociada en Nueva Zelanda a la producción de yessotoxina (MacKenzie et al. 1998). nicamente se ha identificado hasta la fecha otra especie de dinoflagelado, Lingulodinium polyedra (Gonyaulax polyedra) como productora de yessotoxina y también ha producido mortandades de bivalvos, concretamente de Crassostrea virginica (Sievers 1969),y de Mytilus edulis (Reish 1963 en Shumway and Cucci 1987), si bien estas mortandades se produjeron en Estados Unidos, mientras que la producción de yessotoxina únicamente se ha demostrado hasta el momento en células obtenidas del Adriático (Yasumoto and Satake 1998). Tampoco existe ninguna evidencia clara de que existan efectos importantes de los organismos productores de toxinas ASP (ácido domoico y compuestos relacionados) sobre los bivalvos que los consumen. Parece, sin embargo, que en un experimento encaminado a conocer la cinética de acumulación de este tipo de toxinas en Placopecten magellanicus (Douglas et al. 1997), la tasa de acumulación de cido domoico hasta el sexto días fue del orden de un tercio de la que se registró en los días posteriores, lo cual fue achacado por los autores a una tasa de ingestión reducida hasta la aclimatación a la falta de especies alternativas, como sugieren Cranford (1995) para Placopecten magellanicus y Bayne et al. (1993) para Mytilus edulis. En el mismo experimento, los autores constataron que no se detectan efectos adversos por la exposición de P. magellanicus a la especie portadora de cido domoico Pseudonizschia multiseries. La misma falta de efecto fue detectada por Whyte et al. (1995) en Mytilus californianus expuesto a la misma especie de diatomea, mientras que en el mismo experimento se constató que Crassostrea gigas cierra las valvas.

Gymnodinium breve, es otro dinoflagelado que produce substancias que tienen efecto en el hombre (toxicidad de tipo NSP), aunque es más conocido por producir grandes mortandades de peces, especialmente en la costa de Florida. Este dinoflagelado produjo grandes problemas para las poblaciones naturales de Argopecten irradians. Durante un episodio de esta especie se produjo una gran mortandad de A. irradians, que fue seguida por un fallo en el reclutamiento (Peterson and Summerson 1992). Gymnodinium breve también produce la muerte de otros moluscos (Roberts 1979) e induce el cierre de las valvas de Crassostrea gigas y Brachiodontes recurvis (Sievers 1969).

Algunas raphidophiceas –Fibrocapsa japonica y varias especies de Chattonella- producen toxinas similares a algunas de las de Gymnodinium breve (Onoue and Nozawa 1989, Sagir et al. 1995). Si bien estas especies así como también Heterosigma akashiwo, han sido asociadas a mortandades de peces (Tomas 1998), no se ha detectado ningún efecto adverso de estos organismos en bivalvos, quizás con la posible excepción de una disminución de la supervivencia larvaria de ostra por exposición a Olisthodiscus luteus (Anónimo 1982), especie frecuentemente confundida con Heterosigma akashiwo. La exposición a un cultivo de Heterosigma akashiwo, sin embargo, no produjo ningún efecto en el crecimiento de la concha de Mytilus edulis (Nielsen and Stromgren 1991).

Gymnodinium mikimotoi es otra especie productora de toxinas, de posición taxonómica no muy clara (Gentien 1998), que probablemente incluye las previamente citadas como Gymnodinium nagasakiense, Gyrodinium aureolum de aguas europeas (la mayor parte de las citas recientes de esta especie) y Gymnodinium type 65, todas ellas son conocidas por sus efectos devastadores sobre los cultivos de peces. Se ha demostrado que produce al menos una toxina, la gymnodimina (Seki et al. 1996, Trusewich et al. 1996), que está estructuralmente muy relacionada con otra que afecta al hombre, el azaspirácido (KT3, Yasumoto and Satake 1998)). Esta especie, bajo cualquiera de sus nombres, se ha relacionado con efectos adversos sobre los bivalvos y sobre la fauna marina en general. Los efectos registrados hasta la fecha en los pectínidos varían con la especie. Para juveniles de Argopecten irradians y también para Placopecten magellanicus, pero en mucho menor grado, esta especie tiene efectos citotóxicos produciendo una disminución de la altura de las células digestivas y por consiguiente un aumento del lumen del digestivo (Smolowitz and Shumway 1997). De las tres especies de pectínidos sobre las cuales se estudiaron los efectos, A. irradians, P. magellanicus y Pecten maximus, las más afectadas son las dos primeras, produciendo problemas de menor entidad de P. magellanicus. Tanto en A. irradians (Lesser and Shumway 1993, Smolowitz and Shumway 1997)) como en P. maximus (Erard-Le Denn et al. 1990), produce mortandades de juveniles y reducción de la tasa de aclaramiento. En esta última especie produce, además, un fuerte stress incluso en los adultos, el cual puede desembocar, al igual que en el caso de los juveniles, en mortandad en el caso más adverso, en formación de anillos de stress en la concha de estos organismos o en problemas para el desarrollo gonadal, reflejados en ndices gonadales extremadamente bajos (Erard-Le Denn et al. 1990). Se produce, por tanto, no sólo un retardo del crecimiento sino una mortandad larvaria y un retardo del desarrollo gonadal, lo cual, con toda seguridad debe repercutir de forma sustancial en el reclutamiento de las poblaciones naturales y por tanto en su explotación sostenible.

En otros bivalvos esta especie también produce efectos adversos. Se han detectado mortandades de ostras perlíferas Pinctada fucata (Fage 1953 en Shumway et al. 1990), y en juveniles de Crassostrea virginica, Spisula solidissima y Mercenaria mercenaria (Lesser and Shumway 1993). En África del sur, las proliferaciones de un dinoflagelado, citado como Gymnodinium sp., y que aparentemente se trata de Gymnodinium mikimotoi o alguna especie afín, ha producido mortandades de peces y de diversos invertebrados, entre ellos los mejillones Mytilus galloprovincialis y Perna perna (Horstman et al. 1991). Se han documentado también la retracción del sifón y el cierre de las valvas y la reducción de la tasa de aclaramiento tanto en Crassostrea gigas como en Mytilus galloprovincialis (Matsuyama et al. 1998, Matsuyama et al. 1999) y en Mytilus edulis (Widdows et al. 1979), así como citotoxicidad y daños en el tracto digestivo en esta última especie (Widdows et al. 1979). Puede producir también este mismo tipo de alteraciones en otros bivalvos así como alteraciones del desarrollo embrionario (Gentien et al. 1991) o mortandades larvarias (Lesser and Shumway 1993).

Otras especies de Gymnodinium como Gymnodinium pulchellum (Steidinger et al. 1998b), G. brevisulcatum (Chang and Uddstrom 2000), G. galatheanum (Nielsen and Stromgren 1991) y Gymnodinium sanguineum (splendens) (Woelke 1961, Nightingale 1936 en Cardwell et al. 1979, Shumway 1990) también producen efectos adversos, aunque su incidencia en los recursos ha sido hasta el momento menor. Las dos primeras especies parecen tener también efectos sobre el hombre mientras que las dos últimas no.

Heterocapsa circularisquama representa en Japón uno de los principales problemas para la explotación de bivalvos, ya que ha producido numerosas mortandades de estos organismos (Matsuyama 1999). Entre la relación de especies afectadas únicamente figura un pectínido, Chlamys nobilis, si bien no existen citas expresas de que otros pectínidos sean insensibles a esta especie. Aunque se desconoce el mecanismo mediante el cual afecta a los bivalvos, se ha comprobado recientemente que sus efectos están ligados a la presencia de su pared celular (Matsuyama et al. 1995, Matsuyama et al. 1997).

Probablemente los efectos más adversos del fitoplancton sobre los pectínidos registrados hasta la fecha, son los producidos por Aureococcus anophagefferens, sobre las poblaciones de Argopecten irradians, en la costa este de Estados Unidos. Este organismo nanoplanctónico de aproximadamente 2 µm de tamaño, además de producir diversas alteraciones en Argopecten, como la reducción de la tasa de aclaramiento (Bricelj and Kuenstner 1989) o la reducción de la tasa de alimentación y el crecimiento larvario (Gallager et al. 1989, Lonsdale et al. 1996), ha producido grandes mortandades en Nueva York, de las cuales la población no llegó a recuperarse, ya que tres años más tarde prácticamente no existían individuos adultos en la zona (Tettelbach and Wenczel 1993). Repoblaciones posteriores tuvieron también un éxito limitado debido nuevamente a Aureococcus, que aparte de producir las mortandades citadas tiene también efectos adversos en el reclutamiento (Nelson and Siddall 1988, Tettelbach and Wenczel 1993) probablemente derivados de la reabsorción de los gametos en adultos en época reproductora, a que, como dieta, es incapaz de soportar la gametogénesis y probablemente también a que produce el fallo o el retraso tanto de la fijación como de la metamorfosis larvaria (Bricelj and Lonsdale 1997). La situación se agrava más aún por causa de un efecto colateral de esta especie, que destruye las praderas marinas que constituyen el habitat natural de A. irradians (Dennison et al. 1989).

Al igual que en el caso de Argopecten, esta especie tiene efectos muy negativos sobre diversos moluscos, especialmente bivalvos produciendo mortandades en ostras y mejillones en África del Sur (Pitcher et al. 2000), de mejillones Mytilus edulis en Estados Unidos (Narragansett Bay, Tracey 1985, Tracey 1988) y reducciones sustanciales de la cosecha de Crassostrea virginica también en Estados Unidos (Colvin and Koetzner 1989).

Por último, Chrysochromulina polylepis fue la responsable de una gran mortandad de todo tipo de organismos marinos en las costas de Suecia y Noruega. Aunque se conoce que produce toxinas, la situación actual sobre la toxicidad de las especies de este género es bastante confusa (Moestrup and Thomsen 1995).

Efectos del fitoplancton por interacción biológica.

La única interacción biológica de relevancia, conocida hasta la fecha, se debe a Pfiesteria piscicida. Pfiesteria es un dinoflagelado con un ciclo de vida realmente complejo dentro del cual, algunas de las formas, en presencia de peces, producen toxinas que provocan grandes mortandades de éstos. Las toxinas producidas, aunque sólo incipientemente conocidas, tienen efecto sobre el hombre (Silbergeld et al. 2000) y otros mamíferos (Levin et al. 1997) pero no parecen tener mucha incidencia sobre los moluscos bivalvos. Se ha demostrado, sin embargo, que esta especie puede predar sobre larvas de Argopecten irradians, produciendo grandes mortandades de éstas (Springer et al. 2000).

Efectos derivados de la acumulación de sustancias nocivas o desagradables para el consumidor.

Toxinas con efecto en el hombre

Probablemente uno de los mayores impactos del fitoplancton sobre los bivalvos en general y sobre los pectínidos en particular se produce por su capacidad para acumular compuestos de elevada toxicidad para el hombre, lo cual los hace inservibles para el consumo hasta que dichos compuestos se eliminen, ya sea de forma natural o artificial. Esta situación lleva a diversos problemas tanto en los cultivos como en las poblaciones explotadas. Por una parte, resulta necesario establecer sistemas para detectar la presencia de toxinas en los bivalvos, lo cual tiene un coste, en general, elevado. Por otra, una vez que se detectan las toxinas no se pueden comercializar, y en la mayor parte de los casos tampoco extraer del agua, los moluscos cultivados, lo cual supone en muchos casos pérdidas económicas directas (producto no vendido) y en otros casos indirectas, tanto biológicas (distorsiones o desfases en el ciclo de cultivo, pérdidas de biomasa durante el período de cuarentena, etc…) como comerciales (desconfianza de los consumidores, etc…).

Las pérdidas directas derivadas de los episodios tóxicos para el hombre son muy difíciles de cuantificar, dado que dependen de diversos factores que además interactúan entre ellos. En el caso de que los recursos existentes o la producción sean muy elevados, las pérdidas económicas pueden depender de la forma de distribución del producto. Los moluscos que se distribuyen en conserva o en congelado, es de esperar que se vean poco afectados por períodos de cierre no muy prolongados, ya que la cantidad de producto existente en el mercado tiene una acción tamponadora. Sin embargo, cuando se destinan al consumo en fresco, el producto que no se extrae y vende durante los periodos de cierre, difícilmente se puede vender más tarde sin saturar el mercado y producir una caída de los precios. En el caso del mejillón en Galicia, especie representativa de este tipo, se estima que estas pérdidas directas pudieron suponer un 25% de la producción en el año 1986 (Pérez 1989). Aún en el mejor de los casos, algunas empresas pueden no soportar los costes de explotación que siguen existiendo durante el período de inactividad extractiva. En las especies en las que permanentemente o casi permanentemente existe déficit en el mercado y, especialmente en especies con cupos de capturas (o producciones) que se agotan en pocos meses, es posible que se produzca incluso una ganancia, ya que cuando se inician los períodos de explotación, ésta se hace de forma muy intensa, saturando parcialmente el mercado. Al producirse un episodio tóxico y entrar, por tanto, en un período de cuarentena, este pico de abundancia no se produce, por lo que el precio no sufre una bajada y finalmente, si el período de cierre no es muy largo, todo el cupo de la especie se captura y se vende. Cuando los períodos de cierre son largos las pérdidas son inevitables. En España, en diversas zonas de la costa de Galicia y de Andalucía, los largos períodos de cuarentena originados por la presencia de toxinas PSP, DSP y muy especialmente de ASP, han impedido la cosecha de Pecten maximus durante largos períodos de tiempo, incluso años completos (Arévalo et al. 1997, Fernández et al. 1999, McLeod 2000), por lo cual las pérdidas son cuantiosas. Una situación similar se da en Escocia con la misma especie, produciendo una situación crítica en el sector. Si es difícil cuantificar las pérdidas directas, mucho más difícil resulta hacerlo con las indirectas (Nishitani and Chew 1988, Shumway 1989, Shumway et al. 1990, Shumway 1990, Shumway et al. 1995).

Los costes de los sistemas de control son muy variables pero, en general elevados. Dependen de muchos factores, como por ejemplo, la cantidad de toxinas analizadas, los métodos de análisis, la extensión del rea geográfica a controlar y la heterogeneidad de la misma, las especies a controlar, la frecuencia de muestreo, la accesibilidad de las zonas a muestrear, la información complementaria obtenida, el tipo de personal empleado, etc… El sistema de control de Galicia (España), por ejemplo, supone un gran esfuerzo de muestreo en un rea relativamente restringida, lo cual, junto con un plan de acción adecuado, minimiza los períodos de cierre y por tanto las pérdidas del sector. Está basado fundamentalmente en personal propio y su coste anual es de aproximadamente 1.000.000 US$, lo cual supone un 1% del valor de primera venta de los moluscos cultivados (Mariño et al. 1998). Otros sistemas pueden resultar sensiblemente más baratos y pueden ser los únicos económicamente viables cuando se pretende hacer un muestreo intenso en reas grandes, como son los utilizados en diversos lugares de Estados Unidos y que emplean voluntarios para realizar los muestreos y/o para identificar y cuantificar las poblaciones de fitoplancton (Anónimo 1998). En general, según Andersen (1996), el coste de los sistemas de control que incluían bivalvos, en diversos países europeos y americanos, oscilaba entre el 1 y el 5% del valor del producto. Un aspecto raramente considerado en el análisis de costo de los sistemas de control es el valor añadido de éstos. Los datos oceanográficos básicos del sistema de Galicia, por ejemplo, son utilizados frecuentemente en proyectos de investigación, por empresas o asociaciones y por la propia administración para fines diferentes del objetivo principal del sistema, lo cual redunda en un ahorro importante de los gastos. Algunos sistemas de control han sido descritos por Shumway et al. (1995) y por Andersen (1996).

Acumulación de sustancias desagradables

En ocasiones algunas de las sustancias que contiene el fitoplancton son acumuladas por los bivalvos y alteran su aspecto o su sabor disminuyendo, por tanto, su valor comercial y produciendo pérdidas a los cultivadores o recolectores. No se han descrito muchos casos en los que se presenten estos efectos, estando restringidos a coloraciones atípicas, fundamentalmente de la glándula digestiva, y a malos sabores. Mesodinium rubrum es un ciliado fotosintético por tener una criptofícea simbionte. Los pigmentos de esa criptofícea le confieren un color rojo intenso y es un organismo que frecuentemente produce mareas rojas. Carver et al. (1996) encontraron que las poblaciones de Placopecten magellanicus y de Ostrea edulis afectadas por una marea roja de esta especie, presentaron una fuerte coloración roja de la glándula digestiva. El mismo efecto fue detectado en ostras en Holanda (Kat 1984).

La acumulación de sustancias puede cambiar también las características organolépticas. La ingestión de Rhizosolenia chunii por la ostra Ostrea angasi confiere a ésta un sabor amargo. Recientemente se ha encontrado que otras especies de Rhizosolenia alteran también el sabor y el aspecto de diversos pectínidos (Uribe, com. pers.). Es probable que este tipo de efectos estén más extendidos o sean más frecuentes de lo que se supone y habrán de tenerse en cuenta si se quiere mantener una producción de calidad.

Efecto de las modificaciones del aspecto ptimo comercial

Dos son las modificaciones del aspecto ptimo derivadas de los episodios nocivos de fitoplancton: empeoramiento del ndice de condición y alteraciones de la morfología de la concha. El primero de los casos se da cuando la calidad del fitoplancton del episodio, como alimento, es baja y probablemente también en todos aquellos en los que las tasas de filtración o aclaramiento se ven reducidas.

El segundo es frecuente cuando el stress que produce el episodio es grande. Los episodios de Gymnodinium mikimotoi (Gyrodinium aureolum) inducen en Pecten maximus la producción de anillos de stress en adultos y juveniles y esto, a su vez, producen una alteración de la morfología de la concha (Erard-Le Denn et al. 1990).

REGULACIÓN DE LOS EFECTOS DE LOS EPISODIOS NOCIVOS

Los efectos de los episodios fitoplanctónicos no son siempre los mismos, varían con distintos factores tanto internos como externos. Resulta evidente que, en todos los tipos de efectos, éstos son mayores cuanto mayor es la concentración de los organismos en el agua. En algunos casos, como el de la producción de daños físicos, éstos son estrictamente dependientes de la concentración de las partículas que pueden producir los daños, y por tanto de la concentración de células. En otros, como la producción de toxinas o la alteración del medio contribuye además su actividad.

Los efectos de las especies que producen toxinas que afectan directamente a los organismos explotados dependen, además de su concentración, del tipo de toxinas, de su concentración en las células y de la sensibilidad de los organismos afectados. Los efectos causados por acumulación de toxinas dañinas para el hombre dependen, además, de la capacidad de acumulación de los bivalvos, la cual varía mucho tanto con las toxinas como con las especies. Pecten maximus, por ejemplo, retiene fuertemente el cido domoico (ASP) mientras que otros pectínidos como Aequipecten opercularis o Chlamys varia, depuran las toxinas con rapidez (datos del Instituto Tecnolóxico para o Contro do Medio Mariño, Xunta de Galicia). Casos similares suceden con la acumulación de PSP (Bricelj and Shumway 1998).

DESARROLLO DE LAS FLORACIONES DE ALGAS NOCIVAS

Aunque la búsqueda de mecanismos únicos u homogéneos para el desarrollo de las floraciones de microalgas nocivas resulta tentadora, la realidad es que la heterogeneidad de las características de los organismos implicados hace francamente difícil que tal mecanismo pueda existir. Tanto los ciclos vitales como las características fisiológicas, la conducta, tamaño y la densidad son muy variables con las especies y grupos taxonómicos, por lo cual resulta esperable que los mecanismos físicos, químicos y biológicos que regulan los proliferaciones de los distintos organismos sean también diferentes.

El ciclo vital de las diatomeas, en la medida de lo que se conoce, incluye una fase de división asexual, durante la cual, las células vegetativas se multiplican por bipartición, una fase más corta, de reproducción sexual y, en ocasiones, la formación de esporas. Estas últimas pueden tener gran importancia en su estrategia de supervivencia (Itakura et al. 1997), pero éste no parece ser el caso de las del género Pseudonitzschia, únicas nocivas que se conocen en la actualidad, por lo cual su estrategia de supervivencia ha de pasar por la persistencia en el plancton y forzosamente los inóculos para las proliferaciones han de estar constituidos por células vegetativas.

En el caso de los dinoflagelados, el ciclo de vida habitual es similar al de las diatomeas, incluyendo células vegetativas (haploides en este caso), células sexuales, zigotos producto de la reproducción sexual y en ocasiones formas de resistencia que en este caso reciben el nombre de quistes o hipnozigotos. En buen número de ellos, sin embargo, es frecuente la producción de quistes de resistencia, que son muy duraderos y que se encuentran en los sedimentos con mucha más frecuencia y abundancia que las esporas de las diatomeas. Estos quistes pueden ser de una gran importancia como inóculo de las poblaciones de fases móviles (Dale 1983) y juegan un papel primordial en especies tan importantes como las del género Alexandrium (Blanco 1989, Blanco 1995a, Anderson 1997), Lingulodinium polyedrum (Blanco 1988), Pyrodinium bahamense (Usup and Azanza 1998, Matsuoka et al. 1999) y probablemente también en otras como Gymnodinium catenatum, (Bravo and Anderson 1994, Fraga et al. 1988, Blanco 1995b, Hallegraeff and Fraga 1998). Algunos dinoflagelados podrían no tener estas formas de resistencia, por lo cual el inóculo de las poblaciones debe depender de la persistencia de las fases móviles en el agua, como es el caso de Prorocentrum marie-lebourae y probablemente también Gymnodinium breve y Gymnodinium mikimotoi. No existen tampoco evidencias de que las especies del género Dinophysis produzcan este tipo de formas de resistencia.

Por último, algunos dinoflagelados tienen ciclos extraordinariamente complejos, como es el caso de Pfiesteria piscicida, que alterna diversas fases de resistencia y formas móviles típicas de dinoflagelado con formas ameboides (Burkholder and Glasgow 1997).

Los requerimientos nutritivos de los organismos responsables de los episodios nocivos son muy variados. Las diatomeas y algunos flagelados son autótrofos, como las especies pertenecientes a los géneros Pseudonitzschia o Alexandrium, necesitando luz y nutrientes inorgánicos. La mayor parte de los flagelados, sin embargo, presentan una nutrición mixótrofa o heterótrofa (Gaines and Elbrächter 1989) e incluso algunos con una gran componente autótrofa, que pueden ser mantenidos en cultivos utilizando medios inorgánicos, como Alexandrium tamarense, pueden utilizar fuentes orgánicas de nutrientes e incluso ingerir bacterias (Smayda 1997). Chrysochromulina polylepis, Prymnesium parvum y Heterosigma akashiwo son también mixótrofos facultativos, que fagocitan grandes cantidades de bacterias cuando tienen deficiencia de fósforo (Nygaard and Tobiesen 1993, Jones et al. 1993, Moestrup and Thomsen 1995). Ceratium furca y otros dinoflagelados (Jeong et al. 1997, Stoecker et al. 1997, Stoecker 1999, Lewitus et al. 1999b, Stickney et al. 2000, Li et al. 2000) y probablemente la mayor parte de las especies de Dinophysis son también mixótrofos aunque en este último caso probablemente sean obligados (Delgado et al. 1996, Jacobson 1999). Por último, otro grupo de flagelados causantes de episodios nocivos son heterótrofos como es el caso de Noctiluca o Protoperidinium, y algunos incluso pueden ser autótrofos o heterótrofos dependiendo del estadío del ciclo vital como es el caso de Pfiesteria piscicida (Mallin et al. 1995, Burkholder et al. 1995), especie que además puede incorporar cloroplastos funcionales de algunos de los organismos que ingiere (kleptoplastidia)(Lewitus et al. 1999a).

Aparte de estos requerimientos energéticos, existen otras necesidades derivadas de las características funcionales y estructurales de los organismos, así, las diatomeas poseen, y necesitan para vivir un caparazón o frústulo silícico, lo cual hace que tengan un requerimiento estricto de sílice. Esto supone una gran diferencia con los flagelados, ya que la mayor parte de ellos no utilizan este compuesto para sus estructuras y, los que lo hacen, como los silicoflagelados, por ejemplo, no parecen verse limitados estrictamente por su carencia. Algunos organismos necesitan además, cantidades relativamente elevadas de metales traza, de los que, en la mayor parte de los casos, se desconoce la función concreta. Así, por ejemplo, tanto Gymnodinium catenatum (Doblin et al. 2000) como Chattonella verruculosa (Imai et al. 1996) necesitan selenio y el crecimiento de Pseudonitzschia pungens se ve muy favorecido por el litio (Subba Rao et al. 1998). En el fitoplancton se ha demostrado también la necesidad de niveles relativamente elevados de níquel (Price and Morel 1991).

La dinámica de las masas de agua, dada la limitada capacidad de movimiento de los organismos fitoplanctónicos, tiene siempre una gran importancia tanto para el desarrollo de sus poblaciones como para su dispersión o acumulación. Sin embargo, su acción depende mucho de la movilidad de los organismos ya que aquellos que son móviles pueden neutralizar, en cierta medida, los movimientos descendentes, mientras que los que no la poseen están desprovistos de esa capacidad. Aunque ambos tipos de organismos proliferan frecuentemente en picnoclinas, este aspecto vuelve a marcar una gran diferencia ente los flagelados, que son móviles, y las diatomeas, que no lo son. Los mecanismos que favorecen la acumulación de las diatomeas tóxicas de género Pseudonitzschia, por tanto, no son los mismos que los que se dan en diversas especies de dinoflagelados, como por ejemplo Gymnodinium catenatum que tiene una capacidad natatoria alta (Kamykowski et al. 1989, Fraga et al. 1989). Los flagelados fitoplanctónicos que, en su inmensa mayoría son fototácticamente positivos, tienden a acumularse en zonas de hundimiento de agua, como frentes, mientras que las diatomeas lo hacen en picnoclinas, ya que estas restringen el intercambio turbulento de las capas de agua superficiales con las profundas (Franks 1992). Se han propuesto diversos mecanismos de los efectos de la dinámica oceanográfica en los episodios tóxicos. Un modelo conceptual que se repite frecuentemente en proliferaciones de flagelados es el sugerido por (Donahay and Osborn 1997) en el que el desarrollo de la población más importante se produce en una picnoclina presente en la plataforma y que puede extenderse en un rea muy amplia. Los organismos producidos en esa rea restringida verticalmente, son después arrastrados contra la costa por desplazamiento de las masas de aguas en esa dirección. El apilamiento de agua en la costa produce una corriente descendente de ésta que puede ser neutralizada por la natación en dirección ascendente de los flagelados, que por tanto se van acumulando en esa zona (Fig. 1). Este tipo de desarrollo es atribuido a proliferaciones con efectos tan negativos como los de Crysochromulina polylepis y Gymnodinium mikimotoi (Gyrodinium aureolum). Otro tipo de combinación que favorece a los dinoflagelados ha sido sugerida en episodios de Gymnodinium catenatum por Figueiras et al. (1996). En este caso las poblaciones del dinoflagelado se desarrollarían conjuntamente con las de diatomeas durante el período de afloramiento. Cuando el viento sopla en dirección opuesta, el agua se apila contra la costa y se hunde llevando a las diatomeas y a diversos flagelados con poca capacidad de natación a capas profundas, no iluminadas, mientras que Gymnodinium catenatum se mantiene. Cuando el hundimiento cesa y se produce un afloramiento muy ligero, las poblaciones de G. catenatum, que son mayoritarias, se desarrollan con ventaja sobre otras especies ya que parten de una concentración inicial más alta. Mecanismos similares podrían darse en otras especies de características similares en relación a la natación como Alexandrium catenella, Alexandrium monilatum o Gymnodinium polykricoides. En especies que normalmente no alcanzan concentraciones elevadas en el agua y que difícilmente son dominadoras de la comunidad fitoplanctónica, como las del género Dinophysis, la forma en que las floraciones se relacionan con las características hidrológicas de la zona, resulta más oscura, si bien, en principio el primero de los mecanismos comentados podría ser de especial relevancia.

La relación de las proliferaciones de diatomeas con las características hidrográficas ha sido tratada desde hace muchos años, principalmente porque estas proliferaciones forman el grueso de la llamada floración primaveral, de los mares templados que tiene una gran importancia para el ecosistema. Básicamente las diatomeas se ven favorecidas por la turbulencia, siempre que exista alguna barrera, como el fondo o una picnoclina, que impida que una parte sustancial de sus poblaciones se pierdan a capas no iluminadas (Harris 1986). No parece haber, en este sentido, características diferenciales entre las especies del género Pseudonitzschia y otras especies de diatomeas. Existen además otras posibilidades de regulación por parte del medio físico, que han sido revisadas en Smayda (1997) y Donahay and Osborn (1997) entre otros.

Aparte de las comentadas interacciones de las poblaciones de algas nocivas con el ambiente físico y con el ambiente químico, existen también, interacciones con el ambiente biológico. Probablemente los tres aspectos más importantes a considerar son las alelopatías, la predación y las patologías. En el fitoplancton es frecuente la producción de sustancias alelopáticas, sustancias producidas por un organismo y que alteran las funciones de otro, habiéndose detectado en numerosas ocasiones y no siempre producidas por especies consideradas tóxicas o nocivas (v. revisión en (Smayda 1997). Una cianofícea, Gonphosphaeria aponina, por ejemplo, produce una sustancia, la aponina, que provoca la lisis de las células de Gymnodinium breve (Eng-Wilmot et al. 1979). Donahay and Osborn (1997) sugieren que la concentración de las microalgas nocivas en capas delgadas, que habitualmente suceden en los episodios tóxicos, puede hacer más efectiva la lucha, por medio de sustancias alelopáticas, de las especies tóxicas contra sus depredadores y competidores, lo cual puede suponer también que tengan un mayor efecto sobre los bivalvos.

La predación es un proceso importante en el desarrollo de las floraciones algales nocivas(revisado en Turner et al. 1998), si bien su importancia precisa no se conoce exactamente ya que si la predación es fuerte en las etapas iniciales de desarrollo de una población, la proliferación de ésta no se produce. Existen, sin embargo, evidencias de que la predación puede contribuir sustancialmente a la desaparición de episodios nocivos previamente establecidos. Tal es el caso, por ejemplo de la predación de Polykrikos kofoidii sobre las poblaciones de Gymnodinium catenatum (Matsuyama et al. 1999), Noctiluca sobre Gymnodinium mikimotoi (Gymnodinium nagasakiense) (Lee and Hirayama 1992), Favella, sobre la misma especie (Nakamura et al. 1996), o Kofoidinium velelloides sobre Gymnodinium mikimotoi (Gyrodinium aureolum) (Gentien 1998).

El efecto del parasitismo es todavía más difícil de evaluar y ha sido revisado por Elbrächter and Schnepf (1998).

DETECCIÓN DE ESPECIES DE FITOPLANCTON NOCIVO

Existen diversos métodos para la identificación de las especies constituyentes del fitoplancton nocivo y del fitoplancton en general. Las más utilizadas, entre otras cosas porque la mayor parte de la taxonomía se basa en caracteres morfológicos, son las técnicas de microscopía, pero muchas otras comienzan a tener pujanza y no es descartable que, a medida que su empleo se haga mayor, su utilización como criterios taxonómicos siga el mismo camino. Tanto la microscopía como las técnicas alternativas tienen ventajas e inconvenientes y no resulta probable que alguna de ellas vaya a desplazar a las otras, sino más bien, que se utilizarán conjuntamente para potenciar la resolución de las identificaciones.

Microscopía.

El método más habitual para detectar la presencia de organismos tóxicos en el plancton es el examen de la morfología de las células presentes en muestras de agua concentradas, por medio de un microscopio ptico. A pesar de ser, con mucho, la técnica más utilizada, presenta numerosos inconvenientes. En primer lugar, requiere personal altamente cualificado, ya que la identificación de las especies, basada en sus características morfológicas no es una tarea sencilla y, además, a que multitud de pequeños detalles de la morfología que han de ser observados no son visibles más que por personal con notable experiencia en microscopía. En ocasiones, la resolución de la microscopía ptica no es suficiente para distinguir aspectos críticos de la morfología, o si lo es, las condiciones de preparación de las muestras y de observación han de ser ptimas, lo que la hace muy poco práctica. Este es el caso por ejemplo de la diferenciación entre diferentes especies de Pseudonitzschia, que, por otra parte, es crítica ya que todas las especies de este género son muy similares pero sólo algunas de ellas producen cido domoico y por tanto son tóxicas. Otro problema, que la microscopía ptica comparte con el resto de las técnicas que emplean la identificación morfológica, es que la mayor parte de los organismos móviles han de ser inmovilizados para poder observarlos en detalle, lo cual, en muchos casos lleva consigo una gran alteración de la morfología. Esto supone que dichos organismos, o bien son observados en movimiento perdiendo la capacidad para observar detalles, o bien inmovilizados pudiendo ver algunos detalles pero en el contexto de una morfología alterada. Esta técnica, resulta, por tanto, una técnica laboriosa y en ocasiones problemática por que en muchos casos la morfología no puede ser bien apreciada o por la inexistencia de límites morfológicos claros entre las especies. Ejemplos evidentes de este último problema son el género Dinophysis (Reguera and Gonzalez-Gil 2000) y el grupo de Gymnodinium mikimotoi/ Gymnodinium nagasakiense/ Gyrodinium aureolum (europeo) (Gentien 1998). Parte de la laboriosidad de esta técnica podría verse en el futuro disminuida por medio del análisis automático de formas (Culverhouse et al. 1996) que, de momento no resulta suficientemente preciso.

La microscopía electrónica es más resolutiva que la ptica, sin embargo, la preparación de las muestras es más agresiva, con las consecuentes modificaciones de la morfología. En general, los tiempos de preparación y observación son más largos que en la microscopía ptica y, por tanto, resulta una técnica difícil de usar en un control rutinario de las poblaciones de fitoplancton.

Inmunoensayos

La producción de anticuerpos, tanto monoclonales como policlonales, contra especies determinadas es una buena opción para su detección. Los anticuerpos se obtienen induciendo una reacción inmunológica, contra la especie deseada, en algún mamífero, o línea celular. Una vez obtenidos y purificados, se mezclan con las poblaciones de fitoplancton produciendo una reacción de aglutinación con las células de la especie objetivo. Al usar un sistema de marcado de los anticuerpos, las células en cuestión pueden identificarse fácilmente (Vrieling 1995, Cembella et al. 1995, Gonzalez-Gil et al. 1997, Scholin et al. 1997, Vrieling et al. 1997).

La ventaja de esta técnica es que, una vez que se dispone de los anticuerpos, la detección de la especie tóxica es muy sencilla, rápida, no necesita personal especializado y es fácilmente automatizable (por medio de citometría de flujo o análisis de imagen al microscopio). Los problemas, sin embargo son varios. Por una parte, los anticuerpos pueden resultar excesivamente específicos y dar reacción únicamente con la población con la que fueron preparados o simplemente no con todas las poblaciones de la especie objetivo. Pueden dar reacción con otras especies, generando falsas respuestas positivas. Además, cuando el objetivo de la búsqueda son varias especies, el trabajo a realizar se multiplica por el número de estas, haciéndose de muy poca utilidad práctica. Por último, en la actualidad los anticuerpos no existen comercialmente, lo cual obliga a desarrollarlos específicamente, que es una tarea a la vez cara y de duración larga.

Lectinas

Las lectinas son proteínas o glicoproteínas principalmente de las plantas, que reaccionan con azúcares de las paredes celulares, específicos para cada una de ellas. Existen gran cantidad de lectinas y un buen número de ellas pueden obtenerse comercialmente. Aunque una única lectina difícilmente puede identificar una especie, una combinación de varias de ellas sí puede ser específica. Evidentemente, cuando se trata de identificar un número alto de especies tóxicas, al igual que en el caso de los anticuerpos, pero aún más agravado por necesitarse más de una lectina por especie, la técnica deja de ser de utilidad práctica. Probablemente la mayor utilidad de esta técnica es servir de apoyo a la microscopía para discernir entre especies morfológicamente muy similares.

Sondas moleculares

Las sondas moleculares son oligonucleótidos de aproximadamente 20 pares de bases, que se unen a secuencias determinadas de DNA o RNA. El uso de estas sondas permite detectar la presencia de las secuencias para las que fueron diseñadas y que habitualmente son indicadoras de una especie o grupo taxonómico concreto. La detección se suele hacer produciendo un derivado fluorescente de estas sondas (Tyrrell et al. 1997, Gonzalez-Gil et al. 1997, Scholin et al. 1999)

Técnicas quimiotaxonómicas

De entre las técnicas quimiotaxonómicas , el análisis de pigmentos fotosintéticos puede ser de utilidad, especialmente cuando los tamaños celulares en los que la microscopía ptica no es resolutiva. Si bien la identificación de especies concretas está fuera del alcance de estas técnicas, es posible detectar la presencia en el plancton de grupos taxonómicos determinados que pueden alertar sobre la presencia de organismos peligrosos , p. ej Prymnesium, Gymnodinium breve y determinados grupos de Pseudonitzschia (Johnsen et al. 1994, Zapata et al. 1998, Rodríguez et al. 2000).(Wright et al. 1996, Mackey et al. 1996). Los métodos pticos que derivan de la composición pigmentaria, pueden también ser utilizados cuando las características de la especie objetivo son peculiares (Johnsen et al. 1994, Schofield et al. 1999).

DETECCIÓN DE TOXINAS

Toxinas que afectan al hombre.

Las principales toxinas de origen fitoplanctónico, que tienen efecto sobre el hombre, pueden detectarse mediante el empleo de dos grupos de técnicas: estructurales y funcionales (Cembella et al. 1995). Ambos tienen ventajas e inconvenientes, pero los más utilizados en la actualidad para fines de control son las funcionales, especialmente los bioensayos con ratón.

En las técnicas funcionales, se someten determinados animales o determinados productos a la acción del material que contiene los tóxicos. Este material produce una reacción en el substrato del ensayo, que puede ser la muerte de un ratón, el bloqueo de un canal iónico, o cualquier otra relacionada con su actividad sobre los organismos. En las estructurales, la concentración de los diversos compuestos tóxicos se determina utilizando sus propiedades físico-químicas. Las funcionales, por tanto, cuantifican la toxicidad (cuantificando el efecto de las toxinas), mientras que las estructurales cuantifican la concentración de toxina o toxinas. De esta diferencia derivan la mayor parte de las ventajas e inconvenientes que tiene cada uno de estos tipos de cuantificación. En las funcionales, es frecuente que, en el caso de trabajar con una mezcla de toxinas, las contribuciones individuales de cada una de ellas son indistinguibles. Esto, no supondría un problema especial sino que más bien sería deseable –ya que daría una estimación exacta de su peligro- si no fuera porque, en general, la sensibilidad de los organismos o reacciones con las que se ensaya, para diferentes toxinas, no es exactamente la misma que la que tiene el hombre. Las técnicas estructurales, por otra parte, podrían ser más útiles que las anteriores dado que cuantifican las concentraciones de cada una de las toxinas en la mezcla. Conociendo el efecto de cada una de las toxinas sobre el hombre resultaría inmediato el cálculo de la toxicidad precisa para el hombre. El problema real es que estos datos raramente se conocen y mucho menos los correspondientes a las presumibles interacciones entre ellos.

Existen diversos tipos de técnicas funcionales que se utilizan para cuantificar la toxicidad. Las de utilización más frecuente son los bioensayos, que miden el efecto sobre organismos completos o sobre células. De entre ellos, el más frecuente y ampliamente utilizado de entre todos es, con mucho, el bioensayo de ratón, que consiste en extraer las toxinas de los bivalvos utilizando los solventes adecuados y después, una vez eliminados los solventes que pudieran interferir con el resultado, inyectarle el extracto intraperitonealmente a ratones (habitualmente machos de 20 g de peso). La acción de las toxinas les produce la muerte en un tiempo que tiene con la concentración una relación hiperbólica, por lo cual en la medida en la que la concentración es menor, la capacidad del bioensayo para estimar adecuadamente la concentración de toxinas se hace mucho menor. La principal ventaja de este bioensayo es que puede detectar toxinas desconocidas, lo cual representa una importante garantía para la salud pública, y que está ya integrado en las regulaciones de muchos países. Los principales inconvenientes son que en ocasiones (ASP y DSP) sus niveles de detección están próximos a los niveles de toxinas que producen efectos en el hombre, y que supone, para un sistema de control, sacrificar gran número de animales para este fin, algo contra lo que la sociedad está cada vez más sensibilizada. Otros dos bioensayos con gran potencial son los que utilizan neuroblastoma y bacterias luminiscentes. El primero de ellos, se basa en que determinados compuestos, como la veratridina y la ouabaína, producen la apertura del canal del sodio, lo cual lleva a la muerte celular. Las toxinas de tipo PSP (saxitoxina y compuestos relacionados) y la tetrodotoxina, compiten con estos compuestos ligándose al canal del sodio y bloqueándolo, lo cual impide que actúen esos dos compuestos y, por tanto, la muerte celular. La medida en la que una muestra disminuye la mortalidad de las células provocada por los dos compuestos citados, es proporcional a la cantidad de sustancias bloqueantes del canal del sodio que contienen y, por tanto, presumiblemente de saxitoxinas y tetrodotoxinas. Esta técnica presenta el inconveniente fundamental de que resulta dependiente del estado de los cultivos celulares de neuroblastoma, por lo cual ha sido objeto de diversas modificaciones que desembocaron en el desarrollo de un kit en el cual las células están en condiciones muy homogéneas (Jellett et al. 1998). Se han utilizado también radio-ensayos de ligamiento competitivo a sinaptosomas de rata. En este caso, al tratar los sinaptosomas con saxitoxina marcada radiactivamente, ésta se liga a los canales del sodio que están libres. Si los sinaptosomas son expuestos a una mezcla de saxitoxina tritiada y de la muestra cuya toxicidad se quiere cuantificar, la radiactividad que retengan será proporcional a la cantidad de los compuestos con capacidad para ligarse al canal del sodio que estén presentes en la muestra problema, presumiblemente toxinas en su mayor parte (Cembella et al. 1995). Aunque esta técnica se desarrolló inicialmente para toxinas PSP, posteriormente se desarrollaron otras modificaciones que emplean brevetoxina y cido kainico tritiados para cuantificación de NSP y ASP, respectivamente (revisado en Cembella et al. 1995). Recientemente se han comenzado a utilizar bioensayos con bacterias (Glover et al. 2000) a las que se han transferido genes para dotarlas de luminiscencia y que fueron originalmente utilizadas para cuantificar la toxicidad acuática (Belkin 1998, Briscoe et al. 1998). Estos ensayos son muy sencillos de realizar ya que la luminiscencia desaparece cuando los compuestos que se añaden son tóxicos para dichas bacterias. Aunque, evidentemente, este tipo de ensayo no es específico sí puede utilizarse como comprobación previa al bioensayo de ratón o a otras técnicas más adecuadas.

En otros casos, cuando el receptor de las toxinas está muy implicado en la actividad de un enzima, como es el caso del cido okadaico y toxinas relacionadas, que son potentes inhibidores de la fosfatasa PPA2, los ensayos de actividad de ésta, son adecuados para cuantificar sus concentraciones (Botana et al. 1997).

Cuando están implicadas toxinas que afectan a los organismos marinos, pero cuyos mecanismos de acción no se conocen, es frecuente utilizar bioensayos con diversas especies de distintos grupos taxonómicos, pero seleccionados de forma que su cultivo u obtención no presente grandes dificultades. Tal es el caso, por ejemplo, con Artemia salina, de los ensayos con huevos de erizo de mar y de muchos otros habitualmente utilizados en toxicología acuática (ver Wells et al. 1998).

De entre los métodos estructurales destacan los análisis químicos y los inmunoensayos. La analítica de las toxinas marinas emplea fundamentalmente la separación cromatográfica por HPLC seguida de la detección de las toxinas, en ocasiones requiriendo una reacción química previa (precolumna) o posterior (postcolumna) a la separación cromatográfica, seguida de la detección de las toxinas o de sus derivados habitualmente por medio de espectroscopía UV, espectrofluorimetría o espectrometría de masas (Franco and Fernández-Vila 1993, Quilliam et al. 1989, Pocklington et al. 1990, Quilliam and Wright 1995, Wright and Quilliam 1995). Los inmunoensayos, como ya comentamos en el apartado de detección del fitoplancton, en la reacción de las toxinas con anticuerpos contra ellas, cuya formación se ha inducido previamente en mamíferos. Existen diversos métodos tanto para la producción de los anticuerpos como para hacer fácilmente detectable la reacción (revisado en Cembella et al. 1995). Se trata de técnicas rápidas, sensibles y cómodas, pero que suelen ser bastante específicas para una toxina, mostrando poca o ninguna reacción con otras del mismo grupo, a veces presentan reacciones cruzadas con otros compuestos, dando falsos positivos y, en muchas ocasiones, aunque detectan adecuadamente, su precisión cuantificando no es buena.

PREDICCIÓN DE LOS EPISODIOS NOCIVOS

La predicción de los episodios tóxicos puede desglosarse en tres partes: las poblaciones de fitoplancton, las toxinas en el fitoplancton y la acumulación de toxinas en los bivalvos o sus efectos sobre ellos.

La predicción de los desarrollos de fitoplancton en general y de fitoplancton nocivo en particular es muy compleja. Se han utilizado diversos modelos para predecir el desarrollo de las poblaciones pero, en general, sin buenos resultados (revisados en Franks 1997). Se han empleado diversos modelos, tanto estocásticos como deterministas, siendo más utilizados los de este último tipo. Los más recientes contemplan tanto la parte física como la biológica. Sin embargo no son esperables grandes mejoras a corto plazo ya que, como matiza Franks (1997), los modelos deterministas, no sólo sufren los mismos problemas que los meteorológicos, que difícilmente pasan de predicciones a 5 días vista, por causa de la imprecisión en el establecimiento de las condiciones iniciales del modelo (caos determinista), sino que además los modelos de plancton se apoyan en éstos últimos. Evidentemente, en episodios que suceden en reas restringidas con pocos procesos implicados la capacidad de precisión puede aumentar considerablemente. La implementación de modelos estocásticos ha sido mucho menos frecuente, si bien es una práctica habitual asociar los episodios nocivos, y más especialmente los tóxicos, a meses o estaciones concretas o incluso a secuencia de situaciones oceanográficas determinadas (Obs. Pers., Maneiro, Mariño, Pazos, Moroño y otros Com. Pers.). La utilización de sistemas expertos o la modelización de series de tiempo, tanto por métodos paramétricos (ARIMA, ARX, Box Jenkins, etc…), como no paramétricos (especialmente redes neuronales), no han sido suficientemente explotados y, con toda seguridad, serán objeto de investigación en un futuro próximo (Recknagel 1997).

La información existente sobre la predicción del contenido tóxico de las células de fitoplancton no es tampoco suficientemente buena como para pensar en la posibilidad de predicción a corto plazo. Si bien existen algunos modelos, incipientemente desarrollados para toxinas de tipo PSP (Flynn 1998), este no es el caso para DSP ni para ASP, no conociéndose las rutas de síntesis y teniendo de los mecanismos de control únicamente una visión muy fraccional (Granéli et al. 1998). A la situación comentada hay que añadir que existen aparentemente grandes diferencias en capacidad de los dinoflagelados para producir y acumular toxinas en sus células, lo cual, puede tener varias explicaciones, por una parte puede existir una notable variabilidad genética para este carácter o bien, como sostienen otros autores (v. Doucette et al. 1998) puede ser debido a las bacterias simbiontes, tanto directamente como por medio de su interacción con las células.

El tercer aspecto, o mejor, un parte de él, la acumulación de toxinas en los bivalvos, resulta francamente menos complicado de modelizar y, por tanto, de predecir. Aunque no se conocen los mecanismos de eliminación de las toxinas, la precisión de los modelos desarrollados hasta la fecha es buena. Silvert and Subba Rao (1992) desarrollaron un modelo de acumulación de toxinas ASP en Mytilus edulis y posteriormente Douglas et al. (1997) implementaron el mismo modelo en Placopecten magellanicus. Blanco et al. (1995), Blanco et al. (1997), Moroño et al. (1998a), Moroño et al. (1998b), Blanco et al. (1999), desarrollaron modelos de uno y varios compartimentos para PSP y DSP. Desarrollos posteriores incluyeron las transformaciones entre toxinas de la misma clase (Silvert et al. 1998, Fernández et al. 1998), lo cual, permite no sólo predecir la duración de las secuelas de los episodios en los moluscos, sino también afinar su posible incidencia en la salud humana.

No se ha modelizado el impacto de los episodios tóxicos sobre los organismos marinos.

MITIGACIÓN DE LOS EPISODIOS NOCIVOS

La posibilidad de eliminación o disminución de los efectos de los episodios nocivos resulta, lógicamente, de indudable interés práctico. Por esta razón ha estado presente en las investigaciones sobre episodios desde que éstos comenzaron a despertar verdadero interés, a finales de los años 70. Ya que los episodios nocivos incluyen, por una parte al desarrollo del fitoplancton y, por otra, a los bivalvos e incluso al hombre, los esfuerzos para disminuir sus impactos se han centrado en cada uno de estos 2/3 aspectos.

La única lucha contra el desarrollo de proliferaciones nocivas utilizada con éxito hasta el momento, se ha utilizado fundamentalmente en Corea para combatir los episodios de Cochlodinium polykrikoides (Kim 1998), y consiste en la dispersión de arcillas (Montmorillonite clay y Yelow loess) en el agua, que al sedimentar arrastran un porcentaje muy elevado de las células nocivas. Recientemente (Thomas and Gerritsen 2000), se ha mostrado la posibilidad de utilización de otro tratamiento físico, la ruptura celular por ultrasonidos, aunque, como veremos más adelante, la liberación de sustancias contenidas en las células, al agua, puede tener consecuencias indeseadas. A parte de este tipo de acciones físicas, se han estudiado diversas posibilidades de lucha química, como por ejemplo, para el caso de Gymnodinium breve, el tratamiento con aponina, una sustancia que se obtiene de la cianofícea Gomphosphaeria aponina, produce la lisis celular. En este caso, dicho compuesto podría ser utilizado para destruir las floraciones, sin embargo, se ha comprobado que la liberación de las toxinas al agua tiene peores consecuencias que el propio episodio (Steidinger 1993). Se ha sugerido también la posibilidad de uso de la electrolisis del agua de mar como fuente de cloro activo que pueda destruir las células tóxicas (Kim et al. 2000). Tanto este último tratamiento como el de ultrasonidos referido más arriba son claramente inespecíficos, por lo cual puede afectar a las poblaciones de plancton que sucedan a las que se destruyen de una forma básicamente impredecible.

La lucha biológica, la otra vía para combatir el desarrollo de poblaciones de fitoplancton nocivo, también ofrece posibilidades. Nishitani and Chew (1984) descubrieron que Alexandrium catenella se veía muy afectada por la infección de un protozoo, Amoebophria ceratii que había sido descrita previamente como un patógeno de otro género de dinoflagelado, Ceratium. Aunque este protozoo se mostró eficaz en la destrucción de las poblaciones de esa especie de Alexandrium, no llegó a utilizarse en casos reales por temor a sus posibles impactos. Recientemente se han descubierto otros protozoos que afectan a dinoflagelados tóxicos, como el que afecta a Alexandrium tamarense (Erard-Le Denn et al. 2000), Parvilucifera infectans (Noren et al. 1999) y otros (revisión en Elbrächter and Schnepf 1998). La utilización de bacterias (Yoshinaga et al. 1997, Gentien 1998, Doucette et al. 1999) o virus (Nagasaki and Yamaguchi 1997, Nagasaki and Yamaguchi 1998a, Nagasaki and Yamaguchi 1998b) y de hongos (Mountfort et al. 1996) resulta también una posibilidad y ya se han descrito varios casos en los que estos organismos pueden producir serios trastornos en el crecimiento poblacional de diversas especies de microalgas nocivas. La predación presenta también un notable potencial como puede extraerse de lo comentado en la sección de desarrollo de los episodios nocivos.

Al nivel de los bivalvos la mitigación puede hacerse por varias vías. La más frecuente de ellas es la gestión. La optimización de la gestión, especialmente durante los episodios tóxicos, puede disminuir sustancialmente las pérdidas. La optimización de los sistemas de control (monitorización), haciendo que éstos sean muy precisos en la elección de las reas y períodos de cuarentena y que, por tanto, se minimice el tiempo que no se permite la explotación de bivalvos aptos para el consumo. Esta optimización ha de conseguirse por medio de un buen diseño e implementación de los sistemas de control y de su integración con la creciente capacidad de predicción que ofrecen los modelos de cualquiera de los aspectos de los episodios tóxicos.

Aunque en cultivos de peces es relativamente frecuente el combinar los mecanismos de control con algunas estrategias de manipulación del cultivo, como puede ser el traslado de las jaulas a otros lugares, el aporte de oxígeno u otras, en bivalvos este tipo de estrategias es mucho más infrecuente. Resulta posible, sin embargo tomar alguna medidas como las sugeridas por Lodeiros et al. (1998) para Lyropecten nodosus, que consisten en cultivar a profundidades que minimizan el impacto de los episodios nocivos pero que son sin embargo, buenas para el crecimiento, para minimizar la intoxicación por DSP en Mytilus galloprovincialis en el Adriático y por PSP en M. edulis en Canadá (Desbiens and Cembella 1993, Franzosini and Cabrini 2000) y, que consiste en situar los cultivos a mayor profundidad cuando se detecta la presencia de las especies tóxicas.

La otra vía de actuar sobre los bivalvos cuando éstos adquieren toxicidad, consiste en diseñar tratamientos que eliminen los tóxicos, bien sea in vivo, bien mediante el procesado industrial. Se ha tratado de acelerar la depuración de toxinas PSP en diversos organismos y con diversos compuestos, como ozono, por ejemplo, pero siempre con éxito muy irregular (Blogoslawski et al. 1973, Thurberg 1975, Blogoslawski and Stewart 1978, Blogoslawski and Neve 1979, White et al. 1985, Blogoslawski 1988, Croci et al. 1994), lo que hace estas aproximaciones inviables. Estudios recientes sobre el efecto de diversas condiciones ambientales, incluyendo la cantidad de alimento, sobre la depuración de PSP y DSP en Mytilus edulis dieron resultados poco alentadores para esta aproximación (Blanco et al. 1997, Moroño et al. 1998a, Blanco et al. 1999), aunque el conocimiento de los mecanismos de eliminación de las toxinas podría mejorar sustancialmente estas expectativas. La eliminación más sencilla mediante el procesado industrial consiste en la eliminación de las partes del organismo que acumulan mayor cantidad de tóxico. Dado que la acumulación de las toxinas es muy diferente en los distintos órganos y tejidos de los bivalvos (Cembella et al. 1993, Bricelj and Cembella 1995, Arévalo et al. 1998) es posible disminuir la toxicidad de éstos por eliminación de los más tóxicos. Esta estrategia podría resultar especialmente válida en los pectínidos, en los cuales la fracción que más frecuentemente acumula la mayor parte de las toxinas, que es la glándula digestiva, raras veces se consume. Esta aproximación, sin embargo, ha de tomarse con precaución dado que el proceso de acumulación diferencial en los distintos órganos es un proceso dinámico y, por tanto, no puede asignarse un porcentaje de toxicidad determinado a un órgano, sino que éste depende del estado de intoxicación/ desintoxicación en el que se encuentre. El control posterior del producto procesado puede ser muy complejo especialmente cuando existe mezcla de poblaciones en distintos estadíos de desintoxicación.

Otros procesados industriales se han probado con éxito. Las concentraciones de toxinas PSP en diversos moluscos, se reducen sustancialmente cuando se enlatan y autoclavan en medio básico (Berenguer et al. 1993, Vieites et al. 1999), o cuando se someten a un tratamiento térmico (Nagashima et al. 1991, Indrasena and Gill 1999). La congelación ha resultado muy eficaz para la reducción de toxicidad de tipo ASP (Leira et al. 1998).

 

 

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TABLA I.- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Organismo Toxinas Organismo afectado Efecto Referencia
Efectos sobre pectínidos        
De organismos con efecto sobre el hombre        
Productores PSP PSP Argopecten irradians, Mya arenaria, Mercenaria mercenaria Potencial de acción de los nervios: efecto moderado de STX Twarog and Yamaguchi 1975
    Placopecten magellanicus, Mytilus edulis Potencial de acción de los nervios: sin efecto de STX Twarog and Yamaguchi 1975
Alexandrium tamarense PSP Argopecten irradians Mortandad: sin efecto Lesser and Shumway 1993
    Argopecten irradians juveniles Mortandad: sin efecto Lesser and Shumway 1993
      Tasa de aclaramiento: reducción a 5º aumento a 10º Lesser and Shumway 1993
    Chlamys farreri Desarrollo de los huevos: inhibición, aparentemente no por PSP Fu et al. 2000
      Mortalidad de larvas: aumenta Fu et al. 2000
    Pecten maximus Sin efecto Lassus et al. 1992
      Sin efecto relatado Lassus et al. 1996
    Placopecten magellanicus Actividad cardiaca: sin cambio Gainey and Shumway 1988
      Cierre de valvas y natación: variable con individuos algunos sin efecto, otros cierre de valvas sostenido total o parcial, clamping y natación Shumway and Cucci 1987
      Consumo de oxígeno: disminución Shumway et al. 1985
      Consumo de oxígeno: sin efecto Mardsen and Shumway 1993
      Mortandad: sin efecto Lesser and Shumway 1993
      Tasa de aclaramiento: disminución Mardsen and Shumway 1993
    Placopecten magellanicus Tasa de filtración: sin efecto Shumway and Cucci 1987
    Placopecten magellanicus,
juveniles
Mortandad: sin efecto Lesser and Shumway 1993
      Tasa de aclaramiento: aumento a 5º y a 10º Lesser and Shumway 1993
Gymnodinium breve NSP Argopecten irradians Mortandad Peterson and Summerson 1992
      Reclutamiento: fallo Peterson and Summerson 1992
Gymnodinium catenatum PSP Lyropecten nodosus Mortandad. Venezuela Lodeiros et al. 1998
Pfiesteria piscicida    Argopecten irradians, larvas Mortandad (Predación) Springer et al. 2000

     

 

 

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

De organismos sin efecto sobre el hombre

Aureococcus anophagefferens

 

Argopecten irradians,

larvas

Crecimiento y alimentación: reducción

Gallager et al. 1989 en Lonsdale et al. 1996

   

Argopecten irradians

Actividad de los cilios laterales de las branquias: sin efecto (misma actividad que dopamina

Gainey and Shumway 1988

     

Actividad de los cilios laterales: sin efecto

Draper et al. 1990

     

Mortandad en New York (prácticamente sin adultos después de tres años de proliferación)

Tettelbach and Wenczel 1993

     

Reclutamiento: disminución sustancial

Tettelbach and Wenczel 1993

     

Reclutamiento: fallo, por reabsorción de gametos en adultos reproductivos, incapacidad de la dieta de Aureococcus para soportar gametogénesis o por fallo/retraso de fijación/metamorfosis larvaria

Bricelj and Lonsdale 1997

     

Tasa de aclaramiento: reducción

Bricelj and Kuenstner 1989

     

Reclutamiento: fallo

Nelson and Siddall 1988

Gymnodinium cf. mikimotoi 1

Gymn8?

Pecten maximus

Índice gonadal: extremadamente bajo

Erard-Le Denn et al. 1990

     

Mortandad o anillo de stress Francia

Erard-Le Denn et al. 1990

   

Pecten maximus

juveniles

Crecimiento: detención durante 1 mes. Malformaciones de la concha->mortalidad subsecuente

Erard-Le Denn et al. 1990

   

Pecten maximus

juveniles

Malformaciones de la concha

Erard-Le Denn et al. 1990

     

Mortalidad subsecuente a la malformación de la concha

Erard-Le Denn et al. 1990

   

Pecten maximus

postlarvas

Mortandad

Erard-Le Denn et al. 1990

   

Pecten maximus

postlarvas y juveniles

Crecimiento reducido, incluso una vez interrumpida la alimentación con Gyrodinium

Erard-Le Denn et al. 1990

   

Pecten maximus

postlarvas y juveniles

Tasa de filtración: reducción

Erard-Le Denn et al. 1990

Gymnodinium mikimotoi2

Gymnodimina

Argopecten irradians Juveniles

Citotoxicidad?. Decrecimiento de la altura de células responsables de la absorción, incremento del diámetro del lumen

Smolowitz and Shumway 1997

     

Mortandad

Smolowitz and Shumway 1997

     

Mortandad una semana después de la exposición

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º y a 10º

Lesser and Shumway 1993

TABLA I (Cont.).- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Gymnodinium mikimotoi2

Gymnodimina

Placopecten magellanicus, juveniles

Citotoxicidad?. Indicios de decrecimiento de la altura de células responsables de la absorción+ incremento del diámetro del lumen

Smolowitz and Shumway 1997

     

Mortalidad: ligero aumento

Smolowitz and Shumway 1997

     

Mortandad: sin efecto significativo

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º y a 10º

Lesser and Shumway 1993

Heterocapsa circularisquama

 

Chlamys nobilis

Mortandad masiva Ago Bay Japón

Matsuyama et al. 1996 en Matsuyama 1999

Mesodinium rubrum

 

Placopecten magellanicus

Coloración roja de la glándula digestiva

Carver et al. 1996

Minutocelus polymorfus

 

Argopecten irradians, larvas

Crecimiento: disminución, probablemente por baja digestibilidad

Nelson and Siddall 1988

Prorocentrum minimum

 

Argopecten irradians, juveniles

Citotoxicidad. Altamente tóxico (atenuación epitelial severa asociada a necrosis de las células responsables de la absorción y pérdida de células por el lumen. Sugieren una enterotoxina de moluscos.

Wikfors and Smolowitz 1993

 

Efectos sobre otros bivalvos

De organismos con efecto sobre el hombre

 

Alexandrium-G. catenatum

PSP

Bivalvos

Producción de neoplasias en algunos (hipotética)

Landsberg 1996

Alexandrium

PSP

Mercenaria mercenaria

Disminución de tasa de aclaramiento en más tóxico

Bricelj et al. 1991

     

Ligero aumento de mortalidad con más tóxico

Bricelj et al. 1991

Alexandrium monilatum

Hemolisinas

Brachiodontes recurvis

Cierre de valvas

Sievers 1969 en Gainey and Shumway 1988

   

Crassostrea gigas

Cierre de valvas

Sievers 1969 en Gainey and Shumway 1988

   

Crassostrea virginica

Poblaciones moribundas

Ray and Aldrich 1965, Wardle et al. 1975 en Shumway et al. 1990

Alexandrium catenella

PSP

Choromytilus meridionalis

Mortandad Sudáfrica

Horstman 1981

     

Mortandad Sudáfrica

Horstman 1981

     

Mortandad Sudáfrica

Popkiss et al. 1979

   

Donax serra

Mortandad Sudáfrica. Población sin indicios de recuperación 6 años después

Horstman 1981, recuperación: De Villiers 1975

TABLA I (Cont..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Alexandrium catenella

PSP

Donax serra

Mortandad. Sudáfrica

Grindley and Sapeika 1969 en Horstman 1981

     

Mortandad. Sudáfrica

Horstman 1981

     

Mortandad. Sudáfrica

Popkiss et al. 1979

   

Saxidomus giganteus

Mortalidad mayor

Beitler and Liston 1990

Alexandrium fundyense

PSP

Crassostrea gigas

Tasas de aclaramiento: reducción. Biodeposición: Reducción

Lassus et al. 1996

   

Mercenaria mercenaria

Cierre de valvas

Bricelj et al. 1990

   

Mercenaria mercenaria

Tasa de aclaramiento: reducida durante seis días

Bricelj et al. 1990

   

Mytilus edulis,

juveniles

Crecimiento: sin efecto

Bricelj et al. 1993

     

Crecimiento: Tejido->menos, por tanto, IC menor .Causa probable: menor digestibilidad.

Bricelj et al. 1993

Alexandrium minutum

PSP

Crassostrea gigas

Biodeposición: disminución

Lassus et al. 1999

     

Inhibición de actividad valvar

Lassus et al. 1999

     

Tasa de aclaramiento: disminución

Lassus et al. 1999

Alexandrium ostenfeldi

Spiro-lidos?

Mytilus edulis

Reducción de la tasa de crecimiento (sólo efecto del particulado)

Nielsen and Stromgren 1991

Alexandrium tamarense

PSP

Artica islandica

Actividad cardiaca: sin cambio

Gainey and Shumway 1988

     

Cierre de valvas: sin efecto

Shumway and Cucci 1987

   

Crassostra gigas

Tasa de aclaramiento: reducción. Bideposición: reducción

Bardouil et al. 1996

     

Actividad valvar anormalmente alta

Bardouil et al. 1993

     

Biodeposición: inhibición

Bardouil et al. 1996

     

Producción pseudoheces: alteración

Bardouil et al. 1996

     

Tasa de aclaramiento reducida, pero tamarense no tóxico queda entre tamarense tóxico y minutum

Bardouil et al. 1993

     

Tasa de aclaramiento: inhibición, dependiendo de la proporción de otras especies

Bardouil et al. 1996

     

Tasa de aclaramiento: reducción. Biodeposición: reducción

Lassus et al. 1996

     

Tasa de filtración: disminución

DuPuy and Sparks 1968 en Gainey and Shumway 1988

   

Crassostrea virginica

Cierre de valvas: inicialmente cierre casi total de las valvas y abre paulatinamente

Shumway and Cucci 1987

     

Consumo de oxígeno: sin efecto

Mardsen and Shumway 1993

     

Mortandad seis semanas después de la exposición

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de filtración: disminución

Ray and Aldrich 1967, Shumway and Cucci 1987

TABLA I (Cont..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Alexandrium tamarense

PSP

Crassostrea virginica,

juveniles

Mortandad seis semanas después de la exposición

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Geukensia demissa

Actividad cardiaca: alteraciones

Gainey and Shumway 1988

     

Cierre de valvas: sin efecto

Shumway and Cucci 1987

     

Consumo de oxígeno: sin efecto

Mardsen and Shumway 1993

     

Producción de biso: inhibida parcialmente

Shumway et al. 1997

     

Tasa de aclaramiento: sin efecto

Mardsen and Shumway 1993

   

Geukensia demissa,

juveniles

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Mercenaria mercenaria

Actividad cardiaca: sin cambio

Gainey and Shumway 1988

     

Cierre de valvas

Shumway and Cucci 1987

   

Mercenaria mercenaria

Mortandad: sin efecto

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de filtración: disminución

DuPuy and Sparks 1968, Shumway and Cucci 1987

   

Mercenaria mercenaria,

juveniles

Mortandad: sin efecto

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Modiolus modiolus

Cierre de valvas: sin efecto

Shumway and Cucci 1987

     

Producción de biso: sin efecto

Shumway et al. 1987

   

Mya arenaria

Capacidad de enterramiento : dependiente de la zona de procedencia

Bricelj et al. 2000

   

Mya arenaria

Consumo de oxígeno: aumento

Shumway et al. 1985

     

Consumo de oxígeno: sin efecto

Mardsen and Shumway 1993

   

Mya arenaria

Mortandad: sin efecto

Lesser and Shumway 1993

     

Sensibilidad de los nervios : dependiente de la zona de procedencia

Bricelj et al. 2000

     

Tasa de aclaramiento: disminución

Mardsen and Shumway 1993

     

Tasa de alimentación : dependiente de la zona de procedencia

Bricelj et al. 2000

     

Tasa de filtración: disminución

Shumway and Cucci 1987

   

Mya arenaria,

juveniles

Mortandad: sin efecto

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Mytilus edulis

Actividad cardiaca: alteraciones

Gainey and Shumway 1988

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Alexandrium tamarense

PSP

Mytilus edulis

Cierre de valvas: respuesta diferencial: cierre total, parcial o incluso sin cierre variable con individuos

Shumway and Cucci 1987

     

Cierre de valvas: respuesta diferencial: de Maine sin efecto, de Rode Island cierre total, parcial o incluso sin cierre variable con individuos

Shumway and Cucci 1987

     

Consumo de oxígeno: distinto en distintos orígenes geográficos (sin efecto en mej. de Maine, aumento en mejillones de Rhode Island)

Shumway et al. 1985

     

Consumo de oxígeno: sin efecto

Mardsen and Shumway 1993

     

Mortandad: sin efecto

Lesser and Shumway 1993

     

Motandad: variable con origen geográfico: Maine sin efecto Rhode Island mortalidad alta

Shumway and Cucci 1987

     

Producción de biso: inhibida parcialmente la producción de forma distinta en distintos orígenes geográficos (menos inhibida en mej. de Maine que de Rhode Island)

Shumway et al. 1987

     

Sin efecto

Sievers 1969

     

Tasa de aclaramiento: sin efecto

Mardsen and Shumway 1993

     

Tasa de filtración: variable aumento en Maine disminución en Rhode Island

Shumway and Cucci 1987

   

Mytilus edulis,

juveniles

Tasa de aclaramiento: reducción

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción

Lesser and Shumway 1993

   

Mytilus edulis,

juveniles

Mortandad: sin efecto

Lesser and Shumway 1993

   

Mytilus galloprovincialis

Motandad: mortalidad alta

Shumway and Cucci 1987

   

Ostrea edulis

Actividad cardiaca: alteraciones

Gainey and Shumway 1988

     

Mortandad seis semanas después de la exposición

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de filtración: aumenta

Shumway and Cucci 1987

   

Ostrea edulis,

juveniles

Mortandad seis semanas después de la exposición

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Perna canaliculus

Consumo de oxígeno: aumento

Mardsen and Shumway 1992

     

Mortandad: sin efecto

Mardsen and Shumway 1992

     

Producción de biso: sin efecto

Mardsen and Shumway 1992

     

Tasa ingestión: aumenta con cepa tóxica

Mardsen and Shumway 1992

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Alexandrium tamarense

PSP

Spisula solidissima

Actividad cardiaca: alteraciones

Gainey and Shumway 1988

     

Actividad cardiaca: sin cambio

Gainey and Shumway 1988

     

Cierre de valvas: sin efecto

Shumway and Cucci 1987

     

Consumo de oxígeno: disminución

Shumway et al. 1985

     

Mortandad: sin efecto

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de filtración: sin efecto

Shumway and Cucci 1987

     

Tasa de filtración: sin efecto

Shumway and Cucci 1987

   

Spisula solidissima,

juveniles

Mortandad: sin efecto

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

Alexandrium taylori

PSP?

Crassostrea gigas,

larvas

Mortandad

Matsuyama et al. 2000

Alexandrium washingtoniensis

PSP

Crassostrea gigas

Actividad valvar anormalmente alta (Cierre de valvas y clapping)

DuPuy and Sparks 1968en: Bardouil et al. 1993

Cochlodinium polykrikoides

PSP?

Crassostrea gigas,

larvas

Metamorfosis: retardo (grande)

Matsuyama et al. 2000

Gymnodinium breve

NSP

Brachiodontes recurvis

Cierre de valvas

Sievers 1969 en Gainey and Shumway 1988

   

Crassostrea gigas

Cierre de valvas

Sievers 1969 en Gainey and Shumway 1988

Lingulodinium polyedrum

Yesso-toxina ?

Crassostrea virginica

Mortandad

Sievers 1969 en Shumway and Cucci 1987

   

Mytilus edulis

Mortandad

Reish 1963 en Shumway and Cucci 1987

Pfiesteria piscicida

Si

Crassostrea virginica,

larvas

Mortandad (Predación)

Springer et al. 2000

Productores PSP

PSP

Crassostrea gigas

Potencial de acción de los nervios: mucho efecto de STX

Twarog and Yamaguchi 1975

Protoceratium reticulatum3

4

Choromytilus meridionalis

Mortandad. Sudáfrica

Grindley and Nel 1970 en Horstman 1981

   

Donax serra

Mortandad. Sudáfrica

Grindley and Nel 1970 en Horstman 1981

     

Parálisis en 24 horas de proliferación. Sudáfrica

Horstman 1981

Pseudonitzschia multiseries

ASP

Crassostrea gigas

Acidosis e hipercapnia de hemolinfa. disminución pO2 y aumento pCO2, derivados de cierre de valvas. Compensación después de 8 horas probablemente por bicarbonato procedente de disolución de la concha

Jones et al. 1995

Pseudonitzschia multiseries

ASP

Crassostrea gigas

Cierre de valvas dentro de las 4 primeras horas de exposición al cultivo

Jones et al. 1995

   

Mytilus californianus

Ligera alcalosis de hemolinfa

Jones et al. 1995

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Pseudonitzschia multiseries

ASP

Mytilus californianus

Sin efecto aparente

Whyte et al. 1995

 

De organismos sin efecto sobre el hombre

Aureococcus anophagefferens

 

Crassostrea virginica

Cosecha: Disminución sustancial (120.000 antes de los episodios bushels contra 220 después)

Colvin and Koetzner 1989

     

Actividad de los cilios laterales de las branquias: disminución (misma actividad que dopamina). Filtrado no tiene efecto.

Gainey and Shumway 1991

   

Geukensia demissa

Actividad de los cilios laterales de las branquias: sin efecto (misma actividad que dopamina)

Gainey and Shumway 1991

     

Actividad de los cilios laterales: sin efecto

Draper et al. 1990

   

Mercenaria mercenaria

Actividad de los cilios laterales de las branquias: disminución (misma actividad que dopamina). Filtrado no tiene efecto.

Gainey and Shumway 1991

     

Actividad de los cilios laterales: disminución

Draper et al. 1990

     

Tasa de aclaramiento: reducción (con particulado, disuelto no afecta)

Tracey 1988

   

Mya arenaria

Actividad de los cilios laterales de las branquias: sin efecto (misma actividad que dopamina)

Gainey and Shumway 1991

     

Actividad de los cilios laterales: sin efecto

Draper et al. 1990

   

Mytilus edulis

Actividad de los cilios laterales de las branquias: disminución (misma actividad que dopamina). Filtrado no tiene efecto.

Gainey and Shumway 1991

     

Actividad de los cilios laterales: disminución

Draper et al. 1990

     

Mortandad (entre 30% y 100%)

Tracey 1988

     

Mortandad en Narragansett Bay

Tracey 1988

   

Mytilus edulis

Mortandad en Narragansett Bay

Tracey 1985, Tracey et al. 1988

     

Reproducción y reclutamiento: fallo, probablemente debido al pobre alimento que supone la proliferación.

Tracey 1988

     

Tasa de aclaramiento: disminución (con particulado, disuelto no afecta)

Tracey 1988

     

Tasa de aclaramiento: reducción

Tracey et al. 1990

     

Tasa de aclaramiento: reducción, al 10% de la concentración de la proliferación, eliminación del aclaramiento al 100%

Tracey 1988

     

Reclutamiento: fallo

Bricelj and Lonsdale 1997

   

Ostras y mejillones

Crecimiento: parada. Sudáfrica

Pitcher et al. 2000

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Aureococcus anophagefferens

 

Ostrea edulis

Actividad de los cilios laterales de las branquias: disminución (misma actividad que dopamina). Filtrado no tiene efecto.

Gainey and Shumway 1991

Ceratium fusus

 

Crassostrea gigas,

larvas

Toxicidad aguda

Cardwell et al. 1979

   

Ostras

Granjas completamente destruidas por anoxia en Corea

Cho 1979

Ceratium tripos

 

Spisula solidissima

Mortandad. New York

Mahoney and Steimle 1979

Chrysochromulina polylepis

?

Mytilus edulis

Crecimiento: reducción (sólo efecto del particulado)

Nielsen and Stromgren 1991

     

Desarrollo embrionario: reducción

Granmo et al. 1988

     

Lisis de los vulos

Granmo et al. 1988

     

Fertilización y desarrollo embrionario: inhibición

Lindahl and Dahl 1990

Cochlodinium heterolobatum

 

Crassostra virginica

Incorporación de calcio: disminución. Sugerencia de efecto de choques con las larvas

Ho and Zubkoff 1979

   

Crassostra virginica,

larvas

Deformación. Sugerencia de efecto de choques con las larvas

Ho and Zubkoff 1979

     

Mortandad. Sugerencia de efecto de choques con las larvas

Ho and Zubkoff 1979

Dictyocha speculum

 

Ostras

Mortandad probablemente debida a anoxia

Lassus and Berthome 1988

Gonyaulax polygramma

 

Moluscos, Invertebrados, Peces

Mortandad Venezuela

Ferraz-Reyes et al. 1979

Gymnodinium galatheanum

 

Mytilus edulis

Tasa de crecimiento: reducción (sólo efecto del particulado)

Nielsen and Stromgren 1991

Gymnodinium mikimotoi

Gymn8

Crassostrea gigas

Retracción del manto, cierre progresivo de valvas

Matsuyama et al. 1999

     

Tasa de filtración: reducción

Matsuyama et al. 1999

   

Mytilus galloprovincialis

Retracción del manto, cierre progresivo de valvas

Matsuyama et al. 1999

Gymnodinium mikimotoi

Gymn8

 

Tasa de aclaramiento: reducción

Matsuyama et al. 1998

     

Tasa de filtración: reducción

Matsuyama et al. 1999

Gymnodinium mikimotoi 1

Gymn8?

Mejillón

Alteraciones del desarrollo embrionario

Gentien et al. 1991

Gymnodinium mikimotoi 5

Gymn8

Ostra perlífera (Pinctada fucata?)

Mortandad

Fage 1953 en Shumway 1990

Gymnodinium mikimotoi2

Gymn8

Crassostrea gigas,

larvas

Mortalidad: aumento

Helm et al. 1974

   

Crassostrea virginica,

juveniles

Lesiones en manto y branquias

Smolowitz and Shumway 1997

     

Mortandad seis semanas después de la exposición

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º, aprox igual a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Geukensia demissa,

juveniles

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º, aprox igual a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Mercenaria mercenaria,

juveniles

Mortandad una semanas después de la exposición

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º y a 10º

Lesser and Shumway 1993

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Gymnodinium mikimotoi2

Gymn8

Mya arenaria,

juveniles

Mortandad: sin efecto significativo

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º, aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Mytilus edulis

Citotoxicidad

Boalch 1979

     

Citotoxicidad. Daños en el digestivo

Widdows et al. 1979

     

Producción de mucus y seudoheces: aumento

Widdows et al. 1979

     

Retracción y oclusión del sifón exalante

Widdows et al. 1979

Gymnodinium mikimotoi2

Gymn8

Mytilus edulis

Tasa de aclaramiento: disminución (sólo con el particulado)

Widdows et al. 1979

     

Tasa de aclaramiento: reducción (sólo efecto del particulado)

Nielsen and Stromgren 1991

   

Mytilus edulis,

juveniles

Mortandad: sin efecto significativo

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º, aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Ostrea edulis,

juveniles

Mortandad: sin efecto significativo

Lesser and Shumway 1993

     

Tasa de aclaramiento: reducción a 5º, aumento a 10º

Lesser and Shumway 1993

   

Spisula solidissima,

juveniles

Mortandad seis semanas después de la exposición

Lesser and Shumway 1993

Gymnodinium mikimotoi? 6

Gymn8?

Mytilus galloprovincialis

Mortandad. Sudáfrica

Horstman et al. 1991

   

Perna perna

Mortandad. Sudáfrica

Horstman et al. 1991

Gymnodinium sp

 

Almejas

Mortandad (por ensayos con diatomeas parece ictiotóxico)

Clement et al. 2000

Gymnodinium splendens

 

Crassostrea gigas,

larvas

Toxicidad aguda

Cardwell et al. 1979

   

Ostrea lurida

adultos y juveniles

Mortalidad

Woelke 1961, Nightingale 1936 en Shumway 1990

     

Tasa de aclaramiento: disminución o supresión a densidades altas

Woelke 1961, Nightingale 1936 en Shumway 1990

Gyrodinium uncatenum

 

Crassostrea virginica.

Juveniles

Crecimiento: aumenta en relación a Thalassiosira weissflogii

Luckenbach et al. 1993

Heterocapsa circularisquama

 

Anomalocardia aquamosus

Mortandad masiva, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

   

Atrina pectinada

Mortandad considerable, Suo-nada, Japón

Matsuyama 1999

   

Crassostrea gigas

Mortandad 30-90%, Hiroshima Bay, Japón

Matsuyama 1999

     

Mortandad 36-68%, Hiroshima Bay, Japón

Matsuyama et al. 1997 en Matsuyama 1999

     

Mortandad considerable, Suo-nada, Japón

Matsuyama 1999

     

Mortandad masiva Lake Hamana, Japón

Matsuyama 1999

     

Mortandad masiva Fukuoka Bay Japón

Yamamoto and Tanaka 1990 en Matsuyama 1999

     

Mortandad masiva, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

     

Mortandad masiva, Obama Bay, Japón

Matsuyama 1999

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Heterocapsa circularisquama

 

Crassostrea gigas

Retracción del manto, cierre progresivo de valvas

Matsuyama et al. 1999

     

Tasa de filtración: reducción

Matsuyama et al. 1999

   

Crassostrea gigas

adultos y semilla

Mortandad masiva, Hiroshima Bay, Japón

Matsuyama 1999

   

Crassostrea gigas

Larvas

Mortandad

Matsuyama et al. 2000

   

Dosinorbis japonica

Mortandad masiva, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

   

Glosaulax didyma

Mortandad masiva, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

   

Mactra veneriformis

Mortandad considerable, Suo-nada, Japón

Matsuyama 1999

     

Mortandad masiva, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

   

Musculista senhousia

Mortandad masiva, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

   

Mytilus galloprovincialis

Mortandad 10-55%, Hiroshima Bay, Japón

Matsuyama et al. 1997 en Matsuyama 1999

     

Mortandad 30-90% Ago Bay Japón

Matsuyama et al. 1995 en Matsuyama 1999

     

Mortandad 75%, Hiroshima Bay, Japón

Matsuyama 1999

   

Mytilus galloprovincialis

Mortandad masiva, Obama Bay, Japón

Matsuyama 1999

     

Producción de heces o pseudoheces: inhibición

Matsuyama et al. 1997

     

Retracción borde del manto

Matsuyama et al. 1997

     

Retracción del manto, cierre progresivo de valvas

Matsuyama et al. 1999

     

Tasa de aclaramiento: reducción

Matsuyama et al. 1998

     

Tasa de aclaramiento: reducción. No con células desnudas

Matsuyama et al. 1997

     

Tasa de filtración: reducción

Matsuyama et al. 1999

     

Mortandad masiva Fukuoka Bay Japón

Yamamoto and Tanaka 1990 en Matsuyama 1999

   

Ostra perlífera

Mortandad masiva

Matsuyama et al. 1995 en Matsuyama 1999

   

Pinctada fucata

Mortandad (LD50)

Nagai et al. 1996

     

Mortandad 30-90% Ago Bay Japón

Matsuyama et al. 1995 en Matsuyama 1999

     

Mortandad 40-90%, Ago Bay Japón

Matsuyama et al. 1996

     

Mortandad 64% en indiv de 2 años, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

     

Mortandad masiva, Ago Bay, Japón

Matsuyama 1999

     

Mortandad masiva, Obama Bay, Japón

Matsuyama 1999

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Heterocapsa circularisquama

 

Pinctada fucata

Mortandad masiva,5-36%, Ago Bay, Japón

Matsuyama 1999

   

Ruditapes philipinarum

Mortandad masiva Fukuoka Bay Japón

Yamamoto and Tanaka 1990 en Matsuyama 1999

     

Cosecha: reducción de 30-50% Lake Hamana, Japón

Matsuyama 1999

   

Ruditapes philipinarum

Mortandad

Matsuyama 1999

     

Mortandad >70%, Hiroshima Bay, Japón

Matsuyama et al. 1997 en Matsuyama 1999

     

Mortandad 30-98%, Hiroshima Bay, Japón

Matsuyama 1999

     

Mortandad 69%, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

     

Mortandad, Buzen Sea, Japón

Etou et al. 1998 en Matsuyama 1999

     

Producción de semilla: reducción del 50%, Suo-nada, Japón

Matsuyama 1999

   

Solen strictus

Mortandad masiva Fukuoka Bay Japón

Yamamoto and Tanaka 1990 en Matsuyama 1999

     

Mortandad masiva, Kusu-ura Bay, Japón

Yoshida and Miyamoto 1995 en Matsuyama 1999

Heterosigma akashiwo

 

Mytilus edulis

Crecimiento de concha: sin efecto

Nielsen and Stromgren 1991

Mesodinium rubrum

 

Mejillón (Mytilus edulis?)

Coloración roja de la glándula digestiva

Carver et al. 1996

   

Ostrea edulis

Coloración roja de la glándula digestiva

Kat 1984

Olisthodiscus luteus

 

Ostras, larvas

Supervivencia: disminución

Anonymous 1982, en Shumway 1990

Prorocentrum micans

 

Donax serra

Mortandad moderada. Sudáfrica

Pinto and Silva 1956 en Horstman 1981

Prorocentrum minimum

?

Crassostrea virginica,

juveniles

Mortandad

Luckenbach et al. 1993

 

?

Crassostrea virginica,

embriones, larvas, juveniles

Sin efecto en embriones. Larvas: pobre crecimiento y pobre desarrollo de digestivo. Larvas y juveniles desarrollo anormal del digestivo.

Wikfors and Smolowitz 1993

Prorocentrum minimum

?

Mercenaria mercenaria,

juveniles

Crecimiento: inhibición

Wikfors and Smolowitz 1993

 

?

Ostras

Mortandad de animales viejos

Lassus and Berthome 1988

Rhizosolenia chunii

 

Ostrea angasi

Daño celular y mortandad

Parry et al. 1989

     

Sabor amargo, no comercializables

Parry et al. 1989

         

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Efectos sobre otros organismos marinos

De organismos con efecto sobre el hombre

 

Alexandrium minutum

PSP

Fitoplancton de cultivo: Skeletonema, Monochrysis, Isochrysis

Muerte de cultivos

Blanco and Campos 1988

Alexandrium tamarense

PSP

Centropages hamatus (

copépodo)

Producción y viabilidad de huevos: disminución

Turner et al. 1998

     

Tasa de ingestión de Alexandrium: disminución a partir de un umbral

Turner et al. 1998

Pfiesteria piscicida

Si

Brachionus plicatilis y Acartia tonsa

Conducta errática. Sin efecto en crecimiento o fecundidad

Mallin et al. 1995)

Alexandrium catenella

PSP

Pulpo

Mortandad Sudáfrica

Horstman 1981

   

Jasus lalandii

Mortandad Sudáfrica

Horstman 1981

Gymnodinium breve

NSP

Fasciolaria hunteria, Melongena corona, Oliva sayana

(moluscos), Callinectes sapidus, Menipe mercenaria (crustáceos)

Mortandad de los moluscos no de los crustáceos

Roberts 1979

Alexandrium

PSP

Peces, larvas

Mortandad

Ogata and Kodama 1986 en Robineau et al. 1991

Alexandrium tamarense

PSP

Peces, larvas

Mortalidad: aumenta

Gosselin et al. 1989

   

Peces

Mortandad probable en Túnez

Romdhane et al. 1998

Alexandrium catenella

PSP

Peces

Mortandad Sudáfrica

Horstman 1981

   

Salmón de coho, arenque del pacífico

Mortandad

Horner et al. 1990

Alexandrium excavatum

PSP

Pagrus major, Engraulis japonica,

larvas

Parálisis y mortalidad

White et al. 1989

   

Pseudopleuronectes americanus,

larvas

Parálisis y muerte

Mills and Klein-MacPhee 1979

   

Pseudopleuronectes americanus,

larvas

Mortandad

Mills and Klein-MacPhee 1979

   

Scomber scombrus

, larvas y postlarvas

Alta mortalidad (Larvas 65-96%/dia, postlarvas 36%/dia)

Robineau et al. 1991

Pyrodinium bahamense

PSP

Valamujil seheli

Mortandad

Maclean 1979

   

De organismos sin efecto sobre el hombre

 

Ceratium furca+

 

Jasus lalandii

(Lubrigante)

Mortandad por anoxia, Sudáfrica

Pitcher and Cockcroft 1998

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Ceratium tripos

 

Animales marinos

Mortandad. New York

Mahoney and Steimle 1979

Chrysochromulina polylepis

?

Asterias, Buccinum, Littorina, Carcinus, Psammechinus, Metridium senile, Ciona intestinalis

Mortandad. Suecia

Lindahl and Dahl 1990

Chrysochromulina polylepis

?

Ciona intestinalis

Desarrollo embrionario: inhibición

Granmo et al. 1988

 

?

Ciona intestinalis

Fertilización: inhibición

Granmo et al. 1988

Gonyaulax polygramma

 

Invertebrados

Mortandad Venezuela

Ferraz-Reyes et al. 1979

   

Invertebrados y peces

Mortandad. Africa del sur

Grindley and Taylor 1968 en Horstman 1981

Gymnodinium brevisulcatum

 

Fauna marina

Mortandad. Nueva Zelanda

Chang and Uddstrom 2000

Gymnodinium mikimotoi? 6

Gymn8?

Estrellas de mar y quitones

Mortandad. Sudáfrica

Horstman et al. 1991

   

Haliotis midae

Mortandad. Sudáfrica

Horstman et al. 1991

   

Lapas

Mortandad. Sudáfrica

Horstman et al. 1991

   

Octopus vulgaris

Mortandad. Sudáfrica

Horstman et al. 1991

   

Huevos de erizo

Mortandad. Sudáfrica

Horstman et al. 1991

   

Peces (Hepsetia breviceps, Turbo sarmaticus)

Mortandad. Sudáfrica

Horstman et al. 1991

Gymnodinium mikimotoi

Gymn8

Haliotis discus

Mortandad

Matsuyama et al. 1998

     

Parálisis y reacciones de escape

Matsuyama et al. 1998

   

Sulculus diversicolor

Mortandad

Matsuyama et al. 1998

     

Parálisis y reacciones de escape

Matsuyama et al. 1998

Gymnodinium mikimotoi2

Gymn8

Gusanos y otros invertebrados

Mortandad

Helm et al. 1974

   

Gusanos y otros invertebrados

Mortandad

Hansen et al. 1969, Hansen and Sarma 1969 en Horner et al. 1990

Gymnodinium sp.

 

Erizos y orejas de mar

Mortandad (por ensayos con diatomeas parece ictiotoxico)

Clement et al. 2000

Heterocapsa circularisquama

 

Haliotis discus

Mortandad

Matsuyama et al. 1998

     

Parálisis y reacciones de escape

Matsuyama et al. 1998

   

Sulculus diversicolor

Mortandad

Matsuyama et al. 1998

     

Mortandad, Hiroshima Bay, Japón

Matsuyama 1999

   

Sulculus diversicolor

Parálisis y reacciones de escape

Matsuyama et al. 1998

TABLA I (Cont)..- Efectos de los episodios fitoplanctónicos sobre organismos marinos

Chattonella aff. verruculosa

NSP7

Peces

Mortandad Skagerrak/Mar del Norte

Backe-Hansen et al. 2000

Chattonella antiqua

NSP7

Peces

Mortandad

Khan et al. 2000

Chaetoceros convolutus/ concavicornis

 

Salmo salar

Mortandad por taponamiento de branquias y heridas

Horner et al. 1990

Chattonella marina

NSP7

Seriola quinqueradiata

Mortandad Japon

Hallegraeff et al. 1998

   

Thunnus maccoyii

Mortandad. Australia

Hallegraeff et al. 1998

Chattonella ovata

NSP7

Pagrus major

Mortandad

Hiroishi et al. 2000

 

NSP7

Salmon y trucha y otros peces de medio natural

Mortandad. Suecia

Lindahl and Dahl 1990

Cochlodinium sp

 

Salmo salar

Mortandad

Whyte et al. 2000

Dictyocha speculum

 

Salmo gairdneri

Mortandad en jaulas

Erard-Le Denn and Ryckert 1990

   

Salmo salar

Mortandad, irritación y taponamiento de branquias

Prego et al. 1998

Gymnodinium cf. galatheanum

 

Peces

Mortandad. Australia

Cosgrove et al. 2000

Gymnodinium mikimotoi

Gymn8

Peces

Flujo por las branquias: disminución por alteración de las características reológicas del agua

Jenkinson and Arzul 1998

Gymnodinium cf. mikimotoi

Gymn8?

Peces

Mortandad. Kuwait

Husain and Faraj 2000

Gymnodinium mikimotoi 2

Gymn8

Peces

Mortandad probable en Túnez

Romdhane et al. 1998

Gymnodinium sp.

 

Peces

Mortandad por obturación de branquias Sudáfrica

Brown et al. 1979 en Horstman 1981

Heterosigma akashiwo

 

Peces

Flujo por las branquias: reducción por alteración de las características reológicas del agua

Jenkinson and Arzul 1998

Leptocylindrus minimus

 

Peces

Mortandad cultivos salmónidos, por oclusión y daños mecánicos a branquias?

Clement 1994

Mareas rojas

 

Peces

Mortandad en Perú por causa de anoxia fundamentalmente. Diversos casos

Rojas de Mendiola 1979

Mesodinium rubrum

 

Peces, Jasus lalandii, erizos

Hypoxia Sudáfrica

Horstman 1981

   

Salmon (Canada)

Stress. Por exceso de oxígeno

Martin et al. 2000

Noctiluca miliaris

 

Peces

Mortandad Sudáfrica

Horstman 1981

Pfiesteria piscicida

Si

Peces

Mortandad

Burkholder et al. 1995

Phaeocystis pochetii

Si

Peces

Disminución de la nutrición

Eilertsen and Wyatt 2000

   

Peces, larvas

Mortandad

Eilertsen and Wyatt 2000

Prymnesium parvum

Prim9

Peces

Mortandad. Israel

Kimor 2000

Trichodesmium eritraeum

 

Peces

Mortandad. Tailandia

Suvapepun 1989

1

=Gyrodinium cf. aureolum

2

=Gyrodinium aureolum

3

=Gonyaulax grindleyi

4

=Citado como conteniendo PSP. Descrito en Nueva Zelanda como productor de Yessotoxina (v. texto)

5

=Gymnodinium nagasakiense

6

=Gymnodinium sp.

7

Similares a brevetoxinas

8

Gymnodimina

9

Primnesina.

 

Figura 1.- Estructura química de la principales toxinas de origen fitoplanctónico (Modificado de Plumley, 1997).

Figura 2._ Modelo conceptual de la dinámica de un episodio nocivo de fitoplancton, mostrando (a) germinación de quistes en reas costera, que inician poblaciones en mar abierto las cuales se desarrollan (b) durante el periodo de afloramiento. La población desarrollada, después de la relajación del afloramiento, (c) se concentra en las capas superficiales y es transportada por la acción del viento, hacia aguas costeras, en las cuales se concentra por acumulación y produce quistes de resistencia que se sedimentan y permanecen en el fondo hasta la siguiente época favorable, en la cual germinan cerrando el ciclo (Modificado de Donahay and Osborn, 1997)